Dynamische Pathogenerkennung und soziales Feedback prägen die kollektive Hygiene bei Ameisen

Dec 11, 2023

Nature Communications Band 14, Artikelnummer: 3232 (2023) Diesen Artikel zitieren

341 Zugriffe

45 Altmetrisch

Details zu den Metriken

Kooperative Krankheitsabwehr stellt ein kollektives Verhalten auf Gruppenebene dar, doch wie Gruppenmitglieder die zugrunde liegenden individuellen Entscheidungen treffen, ist kaum verstanden. Anhand von Gartenameisen und Pilzpathogenen als experimentellem Modell leiten wir die Regeln für die Pflege individueller Ameisen ab und zeigen, wie sie für Hygiene auf Kolonieebene sorgen. Zeitaufgelöste Verhaltensanalysen, Quantifizierung von Krankheitserregern und probabilistische Modellierung zeigen, dass Ameisen die Fellpflege verstärken und bevorzugt hochinfektiöse Individuen angreifen, wenn sie eine hohe Krankheitserregerlast wahrnehmen, die Fellpflege jedoch vorübergehend unterdrücken, nachdem sie von Nestkameraden gepflegt wurden. Ameisen reagieren also sowohl auf die Infektiosität anderer als auch auf das soziale Feedback, das sie über ihre eigene Ansteckungsgefahr erhalten. Obwohl diese Verhaltensregeln ausschließlich aus momentanen Ameisenentscheidungen abgeleitet werden, sagen sie quantitativ die stundenlange experimentelle Dynamik voraus und sorgen synergetisch für eine effiziente kolonieweite Entfernung von Krankheitserregern. Unsere Analysen zeigen, dass verrauschte individuelle Entscheidungen, die nur auf lokalen, unvollständigen, aber dynamisch aktualisierten Informationen über die Bedrohung durch Krankheitserreger und soziales Feedback basieren, zu einer wirksamen kollektiven Krankheitsabwehr führen können.

Kollektive Maßnahmen sind oft erfolgreicher als Einzelmaßnahmen. Dies liegt daran, dass einfache individuelle Entscheidungen, die auf lokalen, verrauschten oder unvollständigen Informationen basieren, durch Feedback interagieren können, um komplexes und effizientes kollektives Verhalten zu erzeugen, sei es in Systemen interagierender Gene1, Neuronen2,3, Zellen in einem Gewebe4, zwischen einzelligen Organismen5, oder in Tierkollektiven6,7,8,9,10,11. Soziale Insekten wie die sozialen Bienen und Wespen, die Ameisen und Termiten – bei denen sich die Selektion auf die Leistung auf Kolonieebene auswirkt – sind ein paradigmatisches Beispiel für die Entstehung selbstorganisierten kollektiven Verhaltens12. Ihre Kolonien beherrschen den kollektiven Transport, die Nahrungssammlung sowie die Nestwahl und -architektur13,14,15,16,17,18,19. Darüber hinaus führen soziale Insekten eine kooperative Krankheitsabwehr durch, die zu einem Schutz auf Kolonieebene oder einer sozialen Immunität führt20. Soziale Insekten verringern nicht nur die Übertragung von Krankheiten, indem sie ihre sozialen Interaktionsnetzwerke modulieren21,22, sondern reduzieren auch das allgemeine Krankheitsrisiko durch aktive Hygienemaßnahmen wie das Entfernen infektiöser Partikel von exponierten Koloniemitgliedern23,24,25,26. Während das Hygienerepertoire sozialer Insekten bereits beschrieben wurde20,27,28,29,30,31 sind die quantitativen Entscheidungsregeln, die diesen Verhaltensweisen zugrunde liegen, und wie sie sich zu einem kolonienweiten Krankheitsschutz kombinieren, noch weitgehend unerforscht.

Um den individuellen Entscheidungsprozess zu verstehen, der die Grundlage der entstehenden kollektiven Hygiene bildet, haben wir Ameisen hier in eine experimentelle Situation gebracht, in der sie entscheiden konnten, wie sie ihre Hygieneversorgung auf zwei Gruppenmitglieder verteilen, die unterschiedliche Belastungen eines infektiösen Pilzpathogens tragen. Durch die zeitaufgelöste Beobachtung aller individuellen und gegenseitigen Pflegeereignisse und die Quantifizierung der Sporenlast jeder Ameise nach Ende des Experiments konnten wir – für jedes Zeitfenster während des Experiments – auf die Sporenlast beider behandelter Ameisen schließen. Basierend auf diesen Informationen konnten wir für jedes durchgeführte Pflegeereignis feststellen, ob die gepflegte Ameise diejenige mit der höheren oder niedrigeren aktuellen Sporenbelastung war, was zeigte, dass Ameisen das Individuum überproportional mit der höheren aktuellen Sporenbelastung pflegen – jedoch nicht unbedingt mit einer höheren anfänglichen – Sporenbelastung. Wir haben unsere experimentelle Arbeit durch probabilistische Modellierung32 ergänzt, um universelle Entscheidungsregeln und Faktoren aus den jüngsten Erfahrungen der Ameise abzuleiten, die ihre individuellen Fellpflegeentscheidungen bestimmen. Dieser gemeinsame Ansatz zeigt, dass die Pflegeaktivität einer Ameise von der wahrgenommenen Bedrohung durch Krankheitserreger abhängt, die von ihren Koloniemitgliedern ausgeht, aber auch von der Sensibilität der Ameise gegenüber sozialen Hinweisen, die von den Koloniemitgliedern über ihre eigene Infektiosität gegeben werden. Insbesondere pflegt eine einzelne Ameise andere Ameisen umso mehr, je mehr Sporen sie in der jüngeren Vergangenheit bei anderen wahrgenommen hat, sie pflegt sich jedoch weniger, nachdem sie selbst gepflegt wurde. Da die Häufigkeit der Pflege durch die Sporenlast einer Ameise selbst bestimmt wird, ist dieser unterdrückende Effekt daher bei Individuen mit der höchsten Sporenlast am stärksten, so dass soziales Feedback die ansteckendsten Koloniemitglieder effektiv daran hindert, sich um die Pflege zu kümmern. Die Modellierung ergab außerdem, dass die beobachteten Putzentscheidungen einzelner Ameisen am besten durch eine von der Sporenbelastung abhängige, aber dennoch probabilistische Regel erklärt werden können, die festlegt, wen sie bei aufeinanderfolgenden Begegnungen mit ihren Koloniemitgliedern putzen soll. Eine solche einfache lokale Regel erfordert kein globales Wissen über die Sporenlast aller Koloniemitglieder und ermöglicht daher wahrscheinlich auch in großen Kolonien eine effiziente Entfernung von Krankheitserregern. Darüber hinaus liefern wir experimentelle Beweise dafür, dass die Verhinderung freier Fellpflegeentscheidungen der Ameisen zu einer verringerten Effizienz bei der Entfernung von Krankheitserregern auf Gruppenebene führt, was die Bedeutung informierter individueller Entscheidungen für die Hygiene auf Kolonieebene verdeutlicht. Zusammengenommen zeigt dies, dass einfache individuelle Regeln, die sowohl das Bedrohungsniveau als auch das soziale Feedback berücksichtigen, sicherstellen, dass die am stärksten ansteckenden Koloniemitglieder am meisten erhalten, sich aber am wenigsten um die Pflege kümmern, was zu einer hocheffizienten sozialen Immunität20 und einem verringerten Risiko der Krankheitsausbreitung33 auf Kolonieebene führt.

Um individuelle Entscheidungsregeln für die Hygiene bei Ameisen abzuleiten, haben wir verschiedene experimentelle Kombinationen von Krankheitserregerbelastungen auf Einzel- und Gruppenebene erstellt, das Verhalten einzelner Gruppenmitglieder umfassend mit einer zeitlichen Auflösung von 1/15 Sekunde beobachtet und die Entfernung und Übertragung von Krankheitserregern quantifiziert . Wir haben unsere Studie auf Arbeiterameisen beschränkt, da Königinnen keine Maßnahmen zur sozialen Immunität ergreifen34,35. Da kollektive Phänomene bei Ameisen bereits in kleinen Gruppengrößen von sechs Individuen auftreten36, bildeten wir Gruppen (n = 99) von sechs Arbeiterinnen der Ameise Lasius neglectus, um alle individuellen und paarweisen Hygienemaßnahmen zu beobachten. Wir behandelten zwei der Arbeiter entweder mit einer hohen (F) oder einer niedrigen (f) Dosis des Pilzpathogens Metarhizium robertsii oder einer nicht pathogenen Kontrolle (C) und kombinierten sie, um Gruppen zu bilden, die sich sowohl in der Gesamtpathogenlast als auch in der Gesamtpathogenbelastung unterschieden die Belastungsunterschiede zwischen den beiden behandelten Personen. Die unbehandelten vier Nestkameraden wiesen daher entweder einen deutlichen (FC, fC), einen weniger deutlichen (Ff) oder keinen (FF, ff, CC) anfänglichen Unterschied in der Sporenbelastung zwischen den beiden behandelten Individuen auf (Abb. 1a; Ergänzungstabelle 1; n = 16). -17 Wiederholungen pro Gruppenbehandlung). Einzelne Ameisen konnten durch einen eindeutigen Farbcode unterschieden werden, der auf ihrem Körper angebracht war (wobei die Farbe dem Betrachter jedoch nicht verrät, wie die Ameise behandelt wurde), und die Sporen von mit Krankheitserregern behandelten Ameisen konnten durch eindeutige genetisch kodierte Markierungen (fluoreszierendes GFP vs. RFP; Ergänzung) unterschieden werden Abb. 1). Wir haben das Hygieneverhalten jeder Ameise 30 Minuten vor und 90 Minuten nach der Behandlung kontinuierlich quantifiziert, insbesondere die Selbsthygiene (Selfgrooming) und die Pflege anderer (Allogrooming). Die Fellpflege ist ein häufiges Hygieneverhalten bei sozialen Insekten. Sie umfasst die Entfernung infektiöser Partikel von der Körperoberfläche durch die Mundwerkzeuge der Insekten, die anschließende Verdichtung und Desinfektion in spezifischen infrabukkalen Taschen im Kopf und die spätere Ausscheidung inaktivierter Krankheitserreger als Pellets23,24. 37. Nach Ende des Experiments beprobten wir jede Ameise und bestimmten die Anzahl und Herkunft der Sporen getrennt für Kopf und Körper sowie für die pro Gruppe produzierten Pellets mithilfe einer empfindlichen quantitativen PCR (tröpfchendigitale PCR, die auf die Gensequenz von Ameisen abzielt). die Etiketten; n = 594 Ameisen und 77 Pellet-Pools). Dies ermöglichte uns die Unterscheidung zwischen erfolgreicher Entfernung von Krankheitserregern (Sporen, die in den Bauchtaschen der Ameisen gesammelt oder als Pellets ausgestoßen wurden), nicht entfernten infektiösen Sporen (die auf dem Körper der mit Sporen behandelten Personen verbleiben) und übertragenen Sporen, die auf eine Kreuzkontamination hinweisen (gefunden). an den Körpern der anderen Ameisen; ergänzende Abbildung 1), die im Laufe der 90 Minuten nach der Behandlung stattgefunden hatte.

a Versuchsaufbau von sechs Behandlungsgruppen, bestehend aus jeweils vier unbehandelten Ameisen (Nestkameraden) und zwei behandelten Ameisen mit unterschiedlicher Pathogenbelastung (rot F, hoch; gelb f, niedrig; grau C, Kontrolle). Die Gruppensporenbelastung basiert auf den Expositionsbelastungen, die auf F- und F-behandelte Ameisen angewendet wurden (wie direkt nach der Exposition für jeweils n = 30 Individuen bestimmt wurde) und die Differenz der anfänglichen Sporenbelastung zwischen den beiden behandelten Ameisen wird pro Behandlungsgruppe angezeigt (dargestellte Mediane, siehe). Abschnitt „Methoden“ für Interquartilbereiche). Behandlungsbedingte Verhaltensänderungen, angegeben als Unterschied zum Vorbehandlungszeitraum (Nulllinie) als Bruchteil der effektiven Zeit, die b für die Selbstpflege ihres Körpers (bzw. Kopf, Ergänzungstabelle 2) aufgewendet hat, c für behandelte Ameisen durchgeführt wurde und d Allogrooming erhielt und ihre unbehandelten Nestkameraden (blaues N). Mittelwert ± SEM in undurchsichtigen Farben dargestellt, Farbtöne zeigen 95 % KI, n = 594 Ameisen, 99 Replikate, Ergänzungstabelle 1). Zweiseitige p-Werte, angepasst für mehrere Tests gepaarter Wilcoxon-Tests nach der Behandlung vs. vor der Behandlung, dargestellt durch ***p ≤ 0,001 (Einzelheiten siehe Ergänzungstabelle 2), *p = 0,023, ns p = 0,105. Quelldaten werden als Quelldatendatei bereitgestellt.

Mit dem Erreger behandelte Ameisen verstärkten ihre Selbstpflegeaktivität24,33 (Abb. 1b, Ergänzungstabelle 2) und die orale Aufnahme von selbst produzierter Ameisensäure, ihrem antimikrobiellen Gift (Ergänzungsabbildung 2, Ergänzungstabelle 2), was die Sporendesinfektion unterstützt die infrabukkalen Taschen37. Jede Art der Behandlung (F, f, C) – nicht nur die Anwendung von Krankheitserregern – verringerte die Neigung eines Individuums, andere zu pflegen, was darauf hindeutet, dass die Behandlung per se von den Ameisen als Störung empfunden wurde (Abb. 1c, Ergänzungstabelle 2). Deshalb pflegten die behandelten Ameisen sich selbst entsprechend der Sporenbelastung, die sie erhielten, unterließen es jedoch gleichermaßen, andere zu pflegen, da sie durch die Behandlung insgesamt gestört wurden. Die Nestkameraden hingegen leisteten ein hohes Maß an hygienischer Fürsorge, die sie hauptsächlich auf mit Krankheitserregern behandelte Individuen und seltener auch auf mit Kontrolltieren behandelte Individuen richteten. Dies steht im Einklang mit der Beobachtung, dass die Hygienemaßnahmen bei Ameisen und anderen sozialen Insekten wie Termiten durch chemische Krankheitserreger ausgelöst werden, die bei den exponierten Individuen nachgewiesen werden, beispielsweise durch die Pilzmembranverbindung Ergosterol38,39.

Die unbehandelten Nestkameraden steigerten auch die Selbstpflege als Reaktion auf die Krankheitserregerexposition der Gruppe (Abb. 1b, Ergänzungstabelle 2). Insbesondere verbrachten sie nach der Pflege eines mit Sporen beladenen Individuums (F, f) mehr Zeit damit, sich selbst zu pflegen, als nach der Pflege eines anderen unbehandelten Nestkameraden (N), während die Pflege einer mit Kontrolltieren behandelten Ameise eine kontextabhängige Reaktion hervorrief (ergänzende Abbildung 3a). . Bemerkenswert ist, dass die Selbstpflege der Nestkameraden nur durch die Pflege von infektiösen Ameisen ausgelöst wurde, nicht jedoch durch die Pflege durch sie (ergänzende Abbildung 3b) und daher keine einfache Reaktion auf Kontakt war. Im Gegensatz zu behandelten Personen, bei denen die Verwendung ihres Desinfektionsgifts zunahm, verringerten die Nestkameraden die Verwendung ihres Giftes, dessen Herstellung kostspielig ist 40 (Ergänzende Abbildung 2, Ergänzende Tabelle 2). Es ist noch unklar, ob Nestkameraden bei der verstärkten Anwendung des flüchtigen, ameisensäurehaltigen Desinfektionsmittels durch die behandelten Individuen auf den Einsatz von eigenem Gift verzichten oder ob sie ihr geringes Risiko einer Kreuzkontamination mit hochgradig krankheitserregenden Erregern einschätzen können Ebenen41. Epidemiologische Modellierungen gehen davon aus, dass sich eine solche erhöhte Selbsthygiene durch Nestkameraden infektiöser Individuen entwickeln wird, unabhängig vom zugrunde liegenden Mechanismus, da sie das Krankheitsrisiko für die Kolonie verringert33.

Zusammengenommen führten individuelle und kollektive Hygieneverhalten zu einer Sporenreduktion von >80 % bei den exponierten Personen gegenüber der ursprünglich angewendeten Sporenbelastung. 85 % der Nestkameraden waren am Ende des Experiments mit Sporen kontaminiert, wenn auch in sehr geringen Konzentrationen an Krankheitserregern (Abb. 2a, siehe Methoden), die selten Krankheiten verursachen, aber eine schützende Immunisierung auslösen können41. Die Anzahl und Art der Sporen, die am Ende des Experiments aus der Bauchtasche jeder Ameise entnommen wurden (quantifiziert durch fluoreszenzspezifische ddPCR), korrelierten gut mit der Putzaktivität der Ameise in den letzten 60 Minuten des Experiments (min. 30–90 nach der Exposition). . Frühere Pflegeereignisse (min. 1–30) spiegelten sich jedoch weniger gut in den gelagerten Sporen wider, wahrscheinlich weil die Ameisen diese Sporen in der Zwischenzeit bereits als Pellet ausgestoßen hatten (Abb. 2a, ergänzende Abb. 4). Versuchsgruppen, die anfänglich eine insgesamt höhere Sporenbelastung erhielten, produzierten eine höhere Anzahl an Pellets, die Anzahl der in jedes Pellet gepackten Sporen war jedoch unabhängig von der Behandlung (ergänzende Abbildung 5a). Dies deutet darauf hin, dass die Ameisen sich so lange pflegen, bis ihre infrabukkalen Taschen einen bestimmten Füllzustand erreicht haben, der dann den Pelletausstoß auslöst. Wichtig ist, dass die effektive Pflegezeit, die bis zum Ausstoßen der Pellets benötigt wurde, im Laufe des Experiments zunahm, was auf eine verringerte Effizienz der Sporenentfernung schließen lässt, da die Sporenbelastung in der Gruppe abnahm (ergänzende Abbildung 5b). Diese Beobachtung wurde quantitativ durch ein Typ-II-Funktionsreaktionsmodell42 für die Effizienz der Körperpflege erfasst (mathematisch äquivalent zu einer Michaelis-Menten-Reaktionskinetik; Ergänzungstabelle 3, Methoden), bei dem die Sporenentfernungsrate während der Körperpflege gesättigt ist, wenn die Krankheitserregerlast auf der Haut herrscht Die Zahl der infektiösen Ameisen ist hoch, nimmt jedoch bei geringerer Krankheitserregerbelastung ab. Durch die Anpassung dieses Modells an unsere Sporendaten konnten wir zu jedem Zeitpunkt des Experiments durch Rückrechnung aus der verbleibenden Sporenlast und der Pflege, die sie erhalten hatte, auf die aktuelle Belastung jeder mit Sporen behandelten Ameise schließen (Abb. 2b).

Ein Beispiel einer Ff-Behandlungsgruppe für die gemessenen endgültigen Sporenlasten, die auf dem Körper jeder Ameise verbleiben oder durch Übertragung erworben (undurchsichtig) und durch Sammlung im Kopf der Ameise oder als entsorgte Pellets entfernt werden (durchscheinende Farbe). Rot zeigt Sporen an, die ursprünglich auf das F-Individuum aufgebracht wurden, Gelb auf das F-Individuum. b Abgeleitete Sporenlastdynamik für die beiden mit Krankheitserregern behandelten Ameisen in Tafel a. Horizontale Linien zeigen rückberechnete Anfangslasten des F- und f-Individuums; Der Pfeil zeigt beispielhaft den aktuellen Sporenbelastungsunterschied. c Die Verteilung des Anteils der Sporenlast auf das gepflegte Individuum (aus der Gesamtzahl der Sporen auf beiden mit Sporen behandelten Ameisen), zusammengesetzt über alle Allogrooming-Ereignisse von Nestkameraden (graue Balken), zeigt im Vergleich zum Zufall (schwarze Linie) die Präferenz der Ameisen um Ameisen mit höherer Belastung zu pflegen (Bootstrapped Kolmogorov-Smirnov-Test, D = 0,053, zweiseitiger p = 1,632e−6 (dargestellt durch *** als ≤0,001), die grüne Linie zeigt die geglättete beobachtete Differenz zur erwarteten zufälligen Differenz; siehe auch ergänzende Abbildung 6). d Die Dauer einzelner Allogrooming-Ereignisse (Grooming-Ereignisse mit einer Dauer von <2 Minuten [90 % der dargestellten Ereignisse]) hängt nicht systematisch vom aktuellen Lastanteil ab (42/45 paarweise Kruskal-Wallis-Tests, zweiseitig angepasst für Mehrfachtests, p > 0,05). ); c, d basierend auf n = 196 N aus den 49 FF-, Ff-, ff-Replikaten. Quelldaten werden als Quelldatendatei bereitgestellt.

Für jede Entscheidung, bei der ein Nestkamerad sich dafür entschied, eines der beiden mit Sporen behandelten Individuen zu pflegen (n = 5001 Entscheidungen von 196 N in 49 FF-, Ff-, ff-Behandlungsgruppen), verwendeten wir diese zeitaufgelösten abgeleiteten Informationen zur Sporenbelastung, um zu bestimmen, ob ob der Nestkamerad das Individuum mit der aktuell höheren Belastung (im Folgenden „höher belastetes Individuum“) anvisiert hat oder nicht. Bemerkenswerterweise haben wir herausgefunden, dass Ameisen vom Typ L. Neglectus in der Lage zu sein scheinen, fundierte Putzentscheidungen zu treffen, indem sie die momentane Sporenbelastung anderer Ameisen abschätzen und ihre Fellpflege auf das Individuum mit der höheren Belastung ausrichten, bei dem die Fellpflege am effektivsten ist. Im Detail zielten die Ameisen häufiger auf Personen mit höherer Belastung ab (Abb. 2c, siehe auch ergänzende Abb. 6), während die Dauer pro Pflegeereignis nicht verändert wurde (Abb. 2d). Bemerkenswert ist, dass dieser Grooming-Tendenz zugunsten von Individuen mit höherer Belastung auf der aktuellen Sporenbelastung der Ameisen beruhte, nicht jedoch auf deren anfänglicher Sporenbelastung, da Individuen mit höherer anfänglicher Sporenbelastung nur zu Beginn des Experiments bevorzugt angesprochen wurden (ergänzende Abbildung 7). die Anfangslast nähert sich immer noch der aktuellen Last an (Abb. 2b). Die Ameisen reagieren somit bei ihren Fellpflegeentscheidungen auf ständig aktualisierte Informationen zur Krankheitserregerbelastung.

Als nächstes versuchten wir, diese statistischen Beobachtungen in einen konsistenten und ausreichenden Satz von Verhaltensregeln umzuwandeln, die in der Lage sind, die Entscheidungen einzelner Ameisen von Moment zu Moment und die entstehende Dynamik auf Kolonieebene mathematisch vorherzusagen. Wir haben eine Klasse von Modellen entwickelt, in denen einzelne Ameisen stochastisch zwischen diskreten Verhaltenszuständen der Selbstpflege, der Allogrooming oder der Nichtdurchführung einer Hygienemaßnahme wechseln (Ergänzende Anmerkung 1, Abb. 3a). Die kreuzvalidierte Modellauswahl identifizierte die Faktoren, die Ameisen integrieren, um zu entscheiden, ob sie sich im nächsten Moment pflegen oder nicht (Ergänzende Anmerkung 1). Unser Modell konnte die beobachtete Putzaktivität am besten vorhersagen, wenn es auf der Grundlage der kombinierten Informationen über die Sporenlast, der die Ameise in den letzten ~Minuten (L) bei anderen begegnet war, und die Pflege, die sie in den letzten ~10 Sekunden von anderen erhalten hatte, vorhersagte (R, Abb. 3b). Während das kombinierte Modell unter Verwendung der R- und L-Faktoren den in Abb. 3b gezeigten globalen Vorhersagefehler im Vergleich zum Nur-L-Modell geringfügig verbesserte, führte es zu einer deutlich größeren Verbesserung der Vorhersagbarkeit von Moment zu Moment bei der Wahl des nächsten Ameisenverhaltens (Ergänzende Anmerkung 1). Um das beobachtete Ameisenverhalten zu reproduzieren, musste unser Modell außerdem einen individuellen Störungsfaktor (ρ, Abb. 3c) einbeziehen, der die Veränderung des Ameisenverhaltens bei Erhalt irgendeiner Art von Behandlung an sich beschreibt (unabhängig vom Grad der Infektiosität).

a Zu jedem Zeitpunkt ist eine Ameise entweder inaktiv (IDLE-Zustand), pflegt sich selbst (SELF) oder pflegt eine andere Ameise (ALLO). Stochastische Übergänge zwischen Zuständen (Pfeile) hängen von einer Reihe zu identifizierender Faktoren ab. (b) Die Modellauswahl identifizierte Vorhersagefaktoren, die die Ameise in der jüngeren Vergangenheit erlebte, wie etwa durchgeführtes (P) und erhaltenes (R) Allogrooming sowie die aufgetretene Sporenlast (L), indem der Vorhersagefehler bei 5 unabhängigen Replikatsimulationssätzen für die Ameise minimiert wurde Zeitaufgelöste Aktivität über alle Ameisenklassen (F,f,C,N) und Behandlungskombinationen hinweg. Das beste Modell (grün) verwendet die Faktoren R und L, c einen individuellen Störungsfaktor (ρ), durch den alle behandelten Ameisen (F,f,C) ihr Allogrooming im Vergleich zu unbehandelten Ameisen gleichermaßen unterdrücken, sowie eine Sequential-Choice-Regel mit Dynamische Aktualisierung der Informationen zur Sporenbelastung (Regel 5, grüner Balken), um ein Ziel für die Pflege auszuwählen. Diese Regel wird bei der Modellauswahl (Balken links) gegenüber alternativen Regeln (Regeln 1–4; alle Regeln rechts schematisch dargestellt, Einzelheiten siehe Ergänzende Anmerkung 1) bevorzugt. In alternativer Regel 1 wählen Ameisen ihre Pflegeziele gleichmäßig und nach dem Zufallsprinzip aus. Alternative Regel 2 ist eine Variante der Sequential-Choice-Regel mit denselben Parametern wie ihr dynamisches Gegenstück (grüner Balken), wobei es sich bei den Lasten jedoch um anfängliche und nicht um dynamisch aktualisierte aktuelle Lasten handelt. Alternative Regel 3 verwendet statische Wahrscheinlichkeiten für die Auswahl jeder Ameise abhängig von ihrer Behandlung; Die Wahrscheinlichkeiten wurden für eine optimale Anpassung an die Daten optimiert. Alternative Regel 4 geht davon aus, dass jede Ameise Zugriff auf globale Informationen zur aktuellen Belastung hat, um die Ameise deterministisch mit der aktuell maximalen Belastung zu pflegen (die Dunkelheit des Kreises spiegelt die Intensität der Sporenbelastung wider). In bd stellen die Balken den Mittelwert der 5 einzelnen Simulationen dar (jeweils durch einen Kreis dargestellt; Fehlerbalken zeigt ±Standard) relativ zum Modell mit konstanten Raten (gestrichelte horizontale Linie). e Schematische Darstellung des identifizierten besten Modells. Ameisen verstärken das Allogrooming, wenn sie kürzlich eine hohe Sporenbelastung bei anderen wahrgenommen haben, und unterdrücken diese, nachdem sie das Grooming erhalten haben. Der Übergang zum Allogrooming wird bei allen behandelten Ameisen zusätzlich unterdrückt (ρ).

Schließlich ergab unsere Analyse, dass die Vorliebe einer Ameise, das stärker belastete Individuum zu pflegen (Abb. 2c), am sparsamsten durch das erklärt werden kann, was wir als Sequential-Choice-Regel bezeichnen: Eine Ameise sondiert ein Gruppenmitglied nach dem anderen und verpflichtet sich dazu Pflegen Sie die aktuell untersuchte Ameise mit einer Wahrscheinlichkeit, die mit der aktuellen Sporenlast der untersuchten Ameise zunimmt (Abb. 3d; Ergänzende Anmerkung 1). Insbesondere erfordert diese Auswahlregel nicht, dass eine Ameise die Sporenlast mehrerer anderer Ameisen vergleicht (und sich daran erinnert). Obwohl die empirisch ermittelte Regel aufgrund ihrer lokalen und sequentiellen Natur im Hinblick auf die Gesamteffizienz der Sporenentfernung möglicherweise nicht optimal ist, führt sie dennoch zu einer systematischen Tendenz zur bevorzugten Auswahl von Individuen mit höherer Belastung; Ähnliche kollektive Entscheidungen, die keine individuellen Vergleiche (und damit kein globales Wissen) erfordern, wurden in anderen Zusammenhängen berichtet, beispielsweise bei der Nestwahl bei Ameisen14,18,43. Simulationen unter Verwendung der Sequential-Choice-Regel stimmten besser mit den Daten überein als verschiedene Alternativen (Abb. 3d). Die naivste Alternative, die wir untersucht haben, war eine, bei der Ameisen ihre Putzziele einheitlich und zufällig auswählen; Diese Alternative lieferte jedoch die schlechteste Übereinstimmung mit den Daten. Als nächstes untersuchten wir zwei weniger triviale Alternativen, bei denen Ameisen ihre Putzziele auf der Grundlage von Informationen auswählen, die nicht dynamisch aktualisiert wurden. Bei der ersten Alternative ohne Aktualisierung führten die Ameisen zwar eine sequentielle Auswahl durch, nutzten jedoch nur die anfängliche Sporenlast; Durch das Entfernen der dynamischen Lastaktualisierung wurde die Anpassung an die Daten erheblich verschlechtert. Bei der zweiten Alternative ohne Aktualisierung verwendeten Ameisen feste (aber ungleichmäßige) Wahrscheinlichkeiten, um zwischen ihren F-, f-, C- und N-Zielen auszuwählen. Selbst wenn diese Wahrscheinlichkeiten selbst angepasst wurden, um die Übereinstimmung mit den Daten zu maximieren, war diese Alternative immer noch schlechter als die sequentielle Auswahl. Die letzte von uns in Betracht gezogene Alternative ermöglichte eine dynamische Aktualisierung und ging davon aus, dass Ameisen vollständige Informationen über alle aktuellen Lasten erhalten könnten, um deterministisch die Ameise mit der höchsten aktuellen Last zum Putzen auszuwählen (Maximalregel). Eine solche hypothetische Regel würde zwar zu einer möglichst schnellen Entfernung der Sporen aus der Kolonie führen, wurde jedoch auch nicht durch Daten gestützt.

Die prädiktive Leistung verschiedener Regeln für die Wahl der Fellpflege (Abb. 3d) machte deutlich, wie wichtig eine kontinuierliche Informationsaktualisierung ist, und schlug eine sequentielle Wahl als biologisch plausibles Verfahren vor, mit dem solche Informationen von einzelnen Ameisen genutzt werden könnten. Die sequentielle Wahl sagt eine klare experimentelle Signatur voraus: die Existenz mehrerer vorübergehender Ameisen-Ameisen-Interaktionen, die dem Allogrooming vorausgehen, aber nicht unmittelbar dazu führen. Wir haben daher das Verhalten der Ameisen in zwei unserer experimentellen Replikate detailliert analysiert (ergänzende Abbildung 8), um zu sehen, ob die Ameisen ihre Ziele nacheinander sondieren können, bevor sie sich dazu verpflichten, vorzugsweise die Ameise mit der höheren Belastung zu pflegen. Tatsächlich fanden wir Anfälle von Antennenbildung – ein häufiges Erkennungs- und Unterscheidungsverhalten bei Ameisen44 –, die den meisten Allogrooming-Ereignissen vorausgingen, wobei eine Ameise mehrere vorübergehende Kontakte mit verschiedenen Zielpersonen aufbaute, bevor sie sich schließlich für eine Ameise zur Fellpflege auswählte; Typischerweise wurde die ausgewählte Ameise auch unmittelbar vor der Fellpflege mit einer Antenne versehen. Während unsere Experimente es uns nicht ermöglichen, die Antennenwirkung eindeutig und kausal als den Sondierungsmechanismus zu identifizieren, der der sequentiellen Wahl zugrunde liegt, liefern sie eine mögliche mechanistische Grundlage und Korrelationsbeweise zur Unterstützung dieser Idee.

Insgesamt (Abb. 3e) ist es wahrscheinlicher, dass eine Ameise ein Allogroomer wird, wenn (i) sie kürzlich eine Krankheitserregerbelastung bei anderen wahrgenommen hat – was auf eine anhaltende Infektion auf Kolonieebene hinweist; (ii) es wurde in letzter Zeit nicht von anderen gepflegt – was darauf hindeutet, dass es selbst wahrscheinlich nicht hoch ansteckend ist; (iii) es hat während des Experiments keinerlei Störungen (z. B. Behandlung) erfahren. Wenn eine Ameise außerdem zum Allogroomer wird, (iv) zielt sie vorzugsweise auf Ameisen mit höherer Belastung. Wir haben herausgefunden, wie Ameisen Informationen (i-iv) durch Maximum-Likelihood-Inferenz von Modellparametern kombinieren (Ergänzende Anmerkung 1) und dabei Daten zu Moment-für-Moment-Entscheidungen von Ameisen verwendet. Die resultierenden Modellsimulationen erfassten das Hygieneverhalten und die Sporenentfernung bei allen Behandlungen und Replikaten sowohl auf Gruppen- als auch auf Einzelebene während des gesamten einstündigen Experiments genau (Abb. 4; Ergänzende Anmerkung 2). Die korrekte Vorhersage langfristiger Dynamiken aus momentanen individuellen Entscheidungen stellt einen nicht trivialen Test des Modells45 dar und entspricht der Analyse kollektiver Dynamiken auf langen Zeitskalen in der statistischen Physik aktiver Materie46.

Gegenüberstellung von experimentellen Daten (links) und stochastischen Simulationen (rechts), aggregiert und beispielhaft für einzelne Ameisen. a Gemittelte Aktivitätsspuren, gruppiert in 30-s-Fenster. Kreise stellen die Mittelwerte dar, schattierte Bereiche die um die Mittelwerte zentrierten SEM, die zur besseren Sichtbarkeit im Diagramm mit einem Vergrößerungsfaktor von 1,5x für die behandelten [F, n = 66, rot; f, n = 65, gelb; C, n = 67, grau] und 3x für die Nestkameraden [N, n = 396, blau] der 99 Replikate), unterteilt nach Pflegetyp (Selbstpflege, durchgeführte und erhaltene Allogrooming) und nach Ameisenbehandlung, gezeigt vor und Nachbehandlung. b Detaillierte Aktivitätsraster für jede Ameise (F, f und 4N als Zeilen innerhalb jedes Rasters für ein Ff-Beispiel). (Oben) Die abgeleitete aktuelle Sporenlast auf F- und F-Ameisen nimmt aufgrund der Datenoptimierung und Simulation in einem vergleichbaren Zeitrahmen ab. (Unten) Pflegenetzwerke für die vier 30-Minuten-Intervalle des Experiments (Vorher: 30-Minuten-Vorbehandlungszeitraum; Nachbehandlungszeitraum unterteilt in drei 30-Minuten-Zeiträume: nach 0–30, 30–60 und 60–90 Minuten). nach der Behandlung; Kantendicke = Gesamtdauer der empfangenen Allogrooming-Ereignisse pro Ameise).

Die abgeleiteten Regeln, die das Verhalten von Ameisen am besten erfassen, basieren nur auf lokalen Informationen, die die Ameisen von ihren engen Kontakten erhalten können. Theoretisch könnte die Kolonie noch mehr Sporen entfernen, wenn die Ameisen immer das Individuum mit der aktuell höchsten Belastung pflegen würden (Maximalregel, Abb. 3d; Ergänzende Anmerkung 1). Diese Überlegung ignoriert jedoch die biologischen Einschränkungen, denen einzelne Ameisen in großen Kollektiven ausgesetzt sind, die sie unter ihren natürlichen Koloniebedingungen bilden47. Dazu wäre es erforderlich, dass jede Ameise globale Informationen sammelt, indem sie die maximale Krankheitserregerlast ihrer Gruppenmitglieder einschätzt und sich daran erinnert, um anschließend kognitiv das ansteckendste Individuum zu identifizieren und physisch zu lokalisieren, das es zu pflegen gilt. Wir untersuchten die Effizienz verschiedener Auswahlregeln in einer separaten Reihe stochastischer Simulationen, bei denen einzelne Ameisen ihre Zeit damit verbrachten, entweder zuerst andere Ameisen zu sondieren, um Informationen über ihren Krankheitserregerbelastungszustand zu sammeln, oder angetroffene andere direkt zu gönnen und so ihre Krankheitserregerbelastung zu reduzieren. Sobald die Untersuchung anderer Ameisen Zeitaufwand verursacht, zeigen unsere Simulationen (Ergänzende Anmerkung 2), dass die experimentell motivierte Sequential-Choice-Regel (basierend auf billigen Teilinformationen) die hypothetische Maximalregel (basierend auf kostspieligen vollständigen Informationen) übertrifft Die Koloniegröße nimmt zu (Abb. 5), was eine klassische Manifestation des Kompromisses zwischen Exploration und Ausbeutung ist48,49. Unter Erkundung versteht man hier die Bemühungen der Nestkameraden, die Ameise mit der höchsten Sporenbelastung dort zu lokalisieren, wo die Fellpflege (Ausbeutung) am effizientesten wäre. Dies steht in Analogie zur Anwendung des gleichen Kompromisses auf das Problem futtersuchender Tiere, die die Zeit, die sie für die Suche nach neuen und möglicherweise ertragreichen Nahrungsgründen aufwenden, mit der Zeit, die sie für die Ausbeutung bekannter, aber möglicherweise dürftigerer Gebiete aufwenden müssen, ausgleichen müssen. Wir weisen darauf hin, dass die Entscheidungen der Nestkameraden auch im Hinblick auf den Kompromiss zwischen Geschwindigkeit und Genauigkeit50,51,52 verstanden werden könnten. Hier müssen Nestkameraden mehr Zeit investieren (z. B. um Koloniemitglieder zu untersuchen), um eine genauere Auswahl zu treffen (z. B. um das am stärksten belastete Individuum zu finden und die effizienteste Pflege zu leisten). Während die genaue Abhängigkeit der Putzwahrscheinlichkeit von der beobachteten Belastung in der Sequential-Choice-Regel, die zur effizientesten Sporenentfernung führt, von verschiedenen Faktoren abhängt, haben alle effizienten Regeln eine sehr geringe Wahrscheinlichkeit gemeinsam, eine nichtinfektiöse Ameise zum Putzen anzuvisieren (Ergänzende Anmerkung 1). , Ergänzende Anmerkung 2), wie wir in den Daten beobachten. Wir stellen fest, dass unsere Daten selbst in kleinen Gruppen, wie sie für unser Experiment verwendet wurden, wo Ameisen möglicherweise globale Informationen sammeln und die optimale Maximumregel ohne große Effizienzkosten verwenden könnten (Abb. 5), die Sequential-Choice-Regel bevorzugt unterstützen. Dies deutet darauf hin, dass die Entscheidung der Ameisen, wen sie pflegen, eine fest verankerte optimale Strategie widerspiegelt, die sich unter dem Selektionsdruck bei natürlichen Koloniegrößen entwickelt hat.

Ameisen verursachen einen Zeitaufwand tE pro Begegnung, um die Sporenbelastung einer Zielameise abzuschätzen (Erkundung) und tG, um sie zu pflegen (Ausbeutung). Die abgeleitete Sequential-Choice-Regel (SEQ, Teilinformationen) übertrifft die Maximalregel (MAX, vollständige Informationen), wenn die Koloniegröße für jedes tE/tG ungleich Null wächst, gemessen an der Zeit, die zum Entfernen von 90 % des Krankheitserregers benötigt wird.

Als nächstes untersuchten wir die biologischen Auswirkungen unserer Modellerkenntnisse. Wir haben herausgefunden, dass die Fellpflege-Voreingenommenheit von Nestkameraden gegenüber dem Individuum mit höherer Belastung ausgeprägter ist, wenn sich die beiden behandelten Individuen deutlich in der Belastung unterscheiden, aber bereits zum Ausdruck kommt, wenn der Unterschied zwischen den beiden Individuen gering ist (Abb. 6a; n = 8129 Fellpflege-Entscheidungen). um 328 N in den 82 Replikaten mit mindestens einem sporenbehandelten Individuum). Dies ermöglicht es Nestkameraden, bevorzugt das Individuum mit höherer Belastung zu pflegen, selbst wenn die beiden Individuen anfänglich die gleiche Sporenbelastung erhielten, die später aufgrund der unterschiedlichen Selbst- und Allogrooming-Vorgeschichte voneinander abwichen (ergänzende Abbildung 9). Ein solches Verhalten wird unweigerlich auftreten, wenn Ameisen Informationen über Sporenbelastungen verwenden, die sie in der jüngsten Vergangenheit wahrgenommen haben (Ergänzende Anmerkung 1), anstatt die ursprünglich angewendete Belastung im Langzeitgedächtnis zu behalten (Ergänzende Abbildung 7). Eine solche ständige Aktualisierung der Informationen zur Krankheitserregerbelastung scheint für die Ameisen von entscheidender Bedeutung zu sein, um dynamisch auf Veränderungen des Krankheitsrisikos zu reagieren.

a Hinweise auf eine Bevorzugung der Fellpflege zugunsten der Ameise mit höherer Belastung. Die Präferenz der Nestkameraden, die Ameise mit höherer Belastung zu pflegen, steigt mit dem Unterschied in der aktuellen Sporenbelastung zwischen zwei behandelten Ameisen in Richtung Sättigung (Datenbehälter basierend auf 328 N aus 82 Replikaten (außer CC); Spearman-Rangkorrelation; schwarze Linie: theoretische Erwartung; siehe auch ergänzende Abbildung 9). Zweiseitiger p-Wert p = 1,515e−6 (dargestellt durch *** als ≤0,001). b Hinweise auf soziales Feedback. Der Übergang einer Ameise zur Allogrooming wird unterdrückt, wenn sie in der jüngeren Vergangenheit gepflegt wurde (Vorbehandlung: alle Ameisen schwarz, n = 594; Nachbehandlung: Nestkameraden blau, n = 328; behandelte Ameisen braun, n = 164; für separate F ,f,C siehe ergänzende Abbildung 10). Zeitabhängigkeit, bewertet durch Spearman-Rank-Korrelation (rho angegeben; Mittelwert ± Standard über 5-s-Bins; durchgezogene Linien zeigen exponentielle Anpassungen), zweiseitige p-Werte: Nestkameraden p < 1 e −11, behandelte Individuen p < 1 e − 11, Vorbehandlung: p = 2,1 e−7 (alle mit *** für ≤0,001 dargestellt). Quelldaten werden als Quelldatendatei bereitgestellt.

Unser Modell deckte auch auf, dass Ameisen auf soziales Feedback reagieren, wenn sie Entscheidungen zur Hygiene treffen (Abb. 3b). Es ist bekannt, dass soziale Begegnungen verschiedene Verhaltensweisen beeinflussen, z. B. Entscheidungen zur Nahrungssuche53,54 und Nestevakuierung55. Hier haben wir herausgefunden, dass eine Ameise ihre eigene Allogrooming-Leistung unterdrückt, nachdem sie von anderen gepflegt wurde. Dieser unterdrückende Effekt ist in der ersten Minute nach der Pflege am stärksten; Sein Zeitverlauf folgt einem exponentiellen Abfall mit einer Zeitskala von etwa einer halben Minute. Da eine Ameise bevorzugt gepflegt wird, wenn ihre Krankheitserregerlast höher ist, werden Individuen mit höherer Krankheitserregerbelastung durch dieses soziale Feedback stärker gehemmt. Die Unterdrückung der Fellpflege ist eine allgemeine Reaktion auf die erhaltene Fellpflege – sie tritt bei allen Ameisen auf, selbst wenn keine pathogene Bedrohung vorliegt (d. h. in der Zeit vor der Behandlung). Die unterdrückende Wirkung erhöhte sich im Vergleich zur pathogenfreien Vorbehandlungssituation bei den behandelten Ameisen um das etwa Zweifache, während sie bei den unbehandelten Nestkameraden um das etwa Zweifache verringert wurde (Abb. 6b). Unbehandelte Nestkameraden reagierten daher weniger auf die unterdrückende Wirkung der Fellpflege, nachdem ihre Gruppenmitglieder dem Krankheitserreger ausgesetzt waren. Bei allen behandelten Ameisen war die Stärke der Unterdrückung nach jeder Behandlung gleich hoch, unabhängig davon, ob es sich um eine hohe oder niedrige Krankheitserregerexposition oder eine Kontrollbehandlung handelte (ergänzende Abbildung 10). Somit führt jede Form von Störung, die eine Ameise erfährt, dazu, dass sie per se weniger bereit ist, andere zu pflegen (ρ) und auch besser auf das soziale Feedback reagiert, das sie von anderen erhält (R).

Das soziale Feedback, das wir bei der Regulierung der kollektiven Hygiene identifiziert haben, ermöglicht es den Ameisen wahrscheinlich, ihre eigene Krankheitserregerbelastung und damit das Infektionsrisiko, das sie für die Kolonie darstellen, kontinuierlich zu bewerten. Eine notwendige Voraussetzung für das Funktionieren dieses Mechanismus ist die Fähigkeit von Ameisen, bevorzugt Individuen mit höherer Belastung zu pflegen: Ohne diese Fähigkeit (z. B. unter Verwendung einer einheitlichen Zufallsauswahlregel; Abb. 3d) würde ein solches soziales Signal keine nützlichen Informationen enthalten und hätte dies auch getan kein klarer adaptiver Wert. Das bevorzugte Grooming hochinfektiöser Personen und soziales Feedback sind somit ein überzeugendes Beispiel für zwei Verhaltensweisen, die synergetisch kombiniert werden. Eine vielversprechende Hypothese ist, dass soziales Feedback, insbesondere wenn es durch fortgesetzte Fellpflege oder durch die gleichzeitige Fellpflege mehrerer Ameisen desselben Individuums verstärkt wird, genauer sein könnte als jede direkte Selbsteinschätzung der eigenen Krankheitserregerlast des Individuums. Dies könnte für die Ameisen einen zuverlässigen Mechanismus darstellen, um ihre Hygienemaßnahmen an die eigene Infektiosität anzupassen und so das epidemiologische Risiko einer Ausbreitung des Erregers zu verringern33.

Wir quantifizierten, wie sich Pflegeentscheidungen auf die Sporenentfernungseffizienz einer Gruppe auswirkten, d. Wir fanden heraus, dass Gruppen, die häufiger erfolgreich auf das Individuum mit höherer Belastung abzielten (bessere Wähler), mehr Sporen entfernten als Gruppen, die seltener auf die Ameise mit höherer Belastung zielten (schlechtere Wähler; Abb. 7a, ergänzende Abb. 11). Als nächstes untersuchten wir, wie sich eine vollständige Verhinderung der Wahl auf die Effizienz der Sporenentfernung auswirken würde, indem wir ein separates funktionelles Knock-out-Experiment durchführten. Wir verglichen die Sporenentfernung in Gruppen, die freie Wahl hatten (Gruppen von 4 Nestkameraden mit zwei behandelten Individuen, wie in der anfänglichen Konfiguration), mit der Sporenentfernung in anderen Gruppen, die keine freie Wahl hatten (die anfänglichen Gruppen teilten sich in zwei Hälften mit jeweils zwei auf nur Nestkameraden und ein behandeltes Individuum; n = 98 Gruppen mit insgesamt 462 Ameisen, jeweils 14 Wiederholungen von 4 Wahl- und 3 Nicht-Wahl-Situationen, siehe Methoden). Wir fanden heraus, dass die gesamte Sporenentfernung im Szenario ohne Wahl, d die beiden behandelten Ameisen (Abb. 7b).

a Gruppen im Hauptexperiment, in denen Nestkameraden das Individuum mit höherer Belastung stärker gepflegt haben (hohe modellvorhergesagte Fellpflegepräferenz, Mittelwert ± Standard über 5 Simulationen pro Replikat), entfernen mehr Sporen durch Nestkameraden-Allogrooming und Pelletbildung (gemessener Mittelwert ± Standard unter Verwendung der geschätzten Erkennung). Fehler; n = 82 Replikate; r2 des linearen Funktionsmodells angegeben; siehe auch ergänzende Abbildung 11). b Funktionelles Knock-out-Experiment, bei dem Ameisen an der Auswahl gehindert wurden (dh Nestkameraden standen nur einer behandelten Ameise gegenüber), verglichen mit einer Wahlsituation (dh Nestkameraden hatten zwei behandelte Ameisen zur Auswahl). Das Verhältnis der insgesamt entfernten Sporen (gesammelt in Nestkameradenköpfen und ausgestoßen als Pellets pro Gruppe, n = 98 Gruppen, jeweils 14 von 4 Situationen mit freier Wahl und 3 Situationen ohne Wahl; der grüne Punkt rechts zeigt den Mittelwert über verschiedene Wahlszenarien hinweg an links) ist bei freier Wahl höher im Vergleich zu den übereinstimmenden Situationen ohne Wahl (Vergleich mit der Nullverteilung in Hellgrün, berechnet durch Bootstrapping, n = 105, einseitig p = 0,047; siehe Ergänzende Anmerkungen 3). Wichtig ist, dass alle Auswahlsituationen schwierig sind (zwei mit Sporen behandelte Individuen, beide mit hoher anfänglicher Sporenbelastung; zwei schwarze Ameisen), mittelschwer (zwei mit Sporen behandelte Individuen mit unterschiedlicher anfänglicher Sporenbelastung; schwarze und graue Ameise) oder einfache Auswahl (nur eine). (von den beiden Individuen, die mit einer hohen Sporenlast behandelt wurden, während das andere eine Kontrollgruppe war; schwarze plus weiße Ameise) – zeigen ähnliche Verhältnisse der Sporenentfernung mit vs. ohne Wahl. Quelldaten werden als Quelldatendatei bereitgestellt.

Zusammengenommen deuten die beobachtete höhere Sporenentfernung bei besser wählenden Ameisen (Abb. 7a) sowie die beobachtete höhere Sporenentfernung bei Gruppen mit Wahlmöglichkeiten (Abb. 7b) darauf hin, dass sich viele kleine Fellpflegeverzerrungen bei individuellen Ameisenentscheidungen zu einem funktionellen Vorteil summieren auf kollektiver Ebene. Die Fähigkeit einzelner Ameisen, bevorzugt Individuen mit höherer Belastung anzugreifen (anstatt einheitlich nach dem Zufallsprinzip auszuwählen; Abb. 3d, Ergänzende Anmerkung 1), kombiniert mit der höheren Pflegeeffizienz bei höherer Sporenbelastung (funktionales Reaktionsmodell vom Typ II, siehe oben), baut sich zu einer hocheffizienten Erregerentfernung auf Gruppenebene auf. Dieser Effekt ist bereits für unsere Versuchsgruppen von nur sechs Ameisen nachweisbar, im Einklang mit früheren Berichten, dass sich bereits bei diesen sehr kleinen Gruppengrößen kollektive Vorteile ergeben können36.

In dieser Studie haben wir individuelle Entscheidungsregeln extrahiert, die der kollektiven Hygiene bei Ameisen zugrunde liegen. Diese Regeln sind kognitiv einfach, skalierbar und plausibel, da sie lediglich das Kurzzeitgedächtnis, kontaktbasiertes soziales Feedback und lokal zugängliche Informationen zur Krankheitserregerbedrohung erfordern. Trotz dieser Einschränkungen, die sich auf der Ebene einzelner Ameisen auswirken, wirken die identifizierten Regeln synergetisch zusammen und führen zu einer effizienten Entfernung von Krankheitserregern mit erwarteten epidemiologischen Vorteilen auf Kolonieebene. Im Folgenden erläutern wir, wie diese Synergie zustande kommt.

Der erste wesentliche Bestandteil ist die dynamische und kontinuierliche Neubewertung der aktuellen Krankheitserregerbelastung. Auch wenn sie durch begrenzte individuelle kognitive Fähigkeiten eingeschränkt sind, ist diese dynamische Aktualisierung für die Ameisen von entscheidender Bedeutung, um schnell und angemessen reagieren zu können: Die Krankheitserregerbelastung und damit das Übertragungsrisiko sind nicht festgelegt, sondern ändern sich kontinuierlich als Folge der Hygienemaßnahmen der Ameisen selbst und erfordern eine kontinuierliche Anpassung Informationsaktualisierung. Zweitens führt die Tatsache, dass Ameisen mit größerer Wahrscheinlichkeit Individuen mit einer höheren aktuellen Krankheitserregerlast zur Fellpflege ansprechen, zusammen mit den mechanistischen Aspekten der Fellpflege, die höhere Sporenentfernungsraten bei hoher Krankheitserregerlast ermöglichen, zu einer sehr effizienten Krankheitserregerentfernung für die gesamte Kolonie. Drittens ist die von anderen wahrgenommene Krankheitserregerlast ein erregender Faktor, der die Fellpflege fördert, während die eigene Krankheitserregerlast die Fellpflegeleistung hemmt und dadurch die Ausbreitung von Infektionen begrenzt33. Die eigene Krankheitserregerbelastung scheint von den Ameisen indirekt beurteilt zu werden, was ein soziales Feedback von anderen in Form von erhaltener Pflege erfordert – die bevorzugt auf die infektiösen Ameisen ausgerichtet sein muss, damit dieser Mechanismus funktioniert. Schließlich fanden wir heraus, dass die Ameisen stärker auf sozial erworbene Informationen reagieren, wenn sie auch individuell Informationen über ihre eigene Störung erhalten, was die Relevanz der kombinierten internen und externen Informationsintegration bei sozialen Insekten unterstreicht55,56.

Zusammengenommen ergibt sich eine effiziente kollektive Hygiene in der Kolonie aus der mechanistischen Verstärkung von Verhaltensentscheidungen, dem Zusammenspiel von erregenden und hemmenden Faktoren durch Feedback sowie der individuellen und sozialen Informationsverarbeitung. Die identifizierten Regeln tragen dazu bei, dass die Individuen mit der geringsten eigenen Infektiosität bevorzugt die am stärksten ansteckenden Koloniemitglieder pflegen, was durch epidemiologische Modellierung als wichtig für die Reduzierung des Krankheitsrisikos für die Kolonie identifiziert wurde33. Solch unmittelbare funktionale Vorteile – und damit evolutionäre Relevanz – neu auftretender Verhaltensweisen können selten ermittelt werden57, trotz der jüngsten technischen Fortschritte, die eine Vielzahl von Studien zu kollektiven Aktionen in den Sozial-, Natur- und Biowissenschaften angestoßen haben58,59. Unsere Ergebnisse zeigen die Bedeutung kollektiven Verhaltens für die Entwicklung sozialer Insekten, deren Fitness – ähnlich wie bei anderen kooperativen Einheiten wie Zellen in einem Körper – von Natur aus von der Leistung auf Gruppenebene abhängt60,61,62.

Als Wirtsart untersuchten wir die invasive Gartenameise Lasius Neglectus. Wir haben im Juni 2015 und September 2022 mehrere hundert Arbeiterinnen, mehrere Königinnen und Brut dieser Art aus ihrer eingeführten superkolonialen Population im Botanischen Garten in Jena, Deutschland (N 50° 55.910 E 11°35.140)63 gesammelt und sie im Labor mit aufgezogen Zuckerwasser und gehackte Kakerlaken. Experimente wurden mit Arbeitern durchgeführt, die aus Arbeiterkammern im Nest beprobt wurden, um sowohl alte Futtersuchende als auch frisch geschlüpfte Weibchen zu meiden, und zwar in einem feuchtigkeits- und temperaturkontrollierten Raum bei 65 % relativer Luftfeuchtigkeit und 23 °C. Die Sammlung dieser ungeschützten Art und alle experimentellen Arbeiten folgten europäischem und österreichischem Recht sowie institutionellen ethischen Richtlinien.

Als Erreger verwendeten wir den obligat-tötenden entomopathogenen Pilz Metarhizium, einen häufigen natürlichen Krankheitserreger von Ameisen64 einschließlich Lasius65, insbesondere die infektiösen Konidiosporen (hier auch als Sporen abgekürzt) des Metarhizium robertsii-Stammes ARSEF 257566, entweder mit einem integrierten grünen (eGFP) oder rote (mRFP1) Fluoreszenzmarkierung (erhalten von M. Bidochka, Brock University; Markierungen werden als GFP und RFP abgekürzt). GFP- und RFP-markierte Sporen unterschieden sich nicht in ihrer Virulenz gegenüber den Ameisen.

Wir beobachteten das gesamte Ameisenverhalten und quantifizierten die Entfernung und Übertragung von Krankheitserregern in 99 Versuchsgruppen, die jeweils aus sechs individuell farbcodierten Arbeitern bestanden (wobei 18–24 Stunden vor Versuchsbeginn ein Edding 780-Punkt auf jeden Arbeiter aufgetragen wurde) in verputzten Petrischalen (Ø 35 mm, SPL Life Sciences) mit Glasabdeckungen (Ø 51,5 mm, Edmund Optics). Vier Arbeiterinnen blieben unbehandelt und werden als Nestkameraden (N) bezeichnet. Die anderen beiden wurden nach einer anfänglichen 30-minütigen Drehzeit (Vorbehandlungszeitraum) zufällig ausgewählt und mit einer von drei Behandlungen behandelt: einer F-Behandlung mit einer hohen Dosis des Pilzpathogens, einer F-Behandlung mit einer niedrigen, dh die Hälfte der hohen Pilzdosis oder eine C-Behandlung bestehend aus einer pathogenfreien Kontrollbehandlung. Die paarweisen Kombinationen dieser drei einzelnen Ameisenbehandlungen führten zu sechs verschiedenen Gruppenbehandlungen (FF, Ff, ff, FC, fC, CC; Abb. 1a). Um eine Unterscheidung des Sporenursprungs in Gruppen mit zwei pathogenexponierten Ameisen (FF, Ff, ff) zu ermöglichen, erhielt ein Arbeiter nach dem Zufallsprinzip die GFP-markierten Sporen, der andere die RFP-markierten (Ergänzungstabelle 1). . Behandelte Ameisen wurden sofort nach der Behandlung wieder in ihre Gruppe eingeteilt und das Verhalten aller Ameisen wurde für weitere 90 Minuten (Nachbehandlungszeitraum) gefilmt, was insgesamt zwei Stunden Filmzeit ergab. Die Dreharbeiten wurden in einem Parallelaufbau mit vier Kameras durchgeführt, wobei die Behandlungsgruppe der vier gleichzeitig gefilmten Replikate zufällig zugewiesen wurde, was zu einem ausgewogenen Design mit über den Tag verteilten Behandlungsgruppen über insgesamt sechs Aufnahmetage führte (Rolling-Shutter-Kameras von IDS UI-1640LE USB 2.0 CMOS, 15 fps, 1024 × 1024, 1,3 MPixel, 1,3" Aptina Sensor, Rolling-Shutter; Objektiv mit fester Brennweite 6MM 1/1,8" f 1,4-f/16 C- Halterung, Edmund Optics; Streampix 5 digitale Videoaufzeichnungssoftware [NorPix, Inc.] zum Erwerb). Nach dem Filmen wurden alle Ameisen und die Sporenpellets, die sie ausgespuckt hatten, zur späteren Quantifizierung der Krankheitserregerbelastung bei –80 °C eingefroren. Von den ursprünglich 108 Wiederholungen (18 pro Behandlungsgruppe) mussten 9 wegen technischer Fehler, die während der Versuchsdurchführung auftraten, ausgeschlossen werden, so dass wir 16 bis 17 Wiederholungen für jede der sechs Behandlungsgruppen erhielten (n = 99 Wiederholungsgruppen mit sechs Ameisen, insgesamt 594 Ameisen, davon 66F, 65f, 67C und 396N; Ergänzungstabelle 1).

Die infektiösen Konidiosporen von M. robertsii wurden frisch vor dem Experiment in sterilem Triton Mit Krankheitserregern behandelte Arbeiter wurden einzeln einem 0,3-μl-Tropfen der Pilzsporensuspension in einer Konzentration von 1 × 109 Sporen pro ml für die F-Worker und der Hälfte dieser Konzentration, 5 × 108 Sporen pro ml, für die F-Worker ausgesetzt . C-Arbeiter erhielten nur eine Kontrollbehandlung mit der gleichen Menge sterilem Triton X-100. Zu diesem Zweck wurde jede Ameise mit einer Pinzette festgehalten und ihr Hinterleib vorsichtig durch den Tropfen der jeweiligen Behandlungssuspension gezogen, der auf einem sauberen Glasobjektträger platziert war, bis der Tropfen vollständig aufgenommen war. Die Sporenquantifizierung (wie unten detailliert beschrieben) direkt nach der Exposition ergab, dass diese Behandlung zu einer wirksamen Anwendung von 2,00 × 105 Sporen (Median; Interquartilbereich IR 1,36–2,55 × 105; n = 30) für die F-Arbeiter und von 1,04 × 105 führte Sporen (IR 0,88−1,31 × 105; n = 30) für die f-Arbeiter.

Wir haben das individuelle und soziale Verhalten jeder der 594 Ameisen während der gesamten zweistündigen Dauer des Experiments mit einer Verhaltensprotokollierungssoftware (Solomon Coder v. 17.067) analysiert, die eine Bewertung mit einer rahmenbasierten Auflösung des Starts und des Beginns ermöglicht Endbild jedes Ereignisses. Da die Ameisenbehandlung auf zwei Individuen angewendet wurde, die unabhängig von ihrer Farbe zufällig ausgewählt wurden, konnte der Beobachter weder innerhalb noch zwischen Replikaten und Behandlungsgruppen einen Zusammenhang zwischen Ameisenfarbe und Behandlung herstellen. Auch die Zuordnung der Ameisenfarbe zur Behandlung wurde in den Videos nicht offenbart, was eine verzerrungsfreie Verhaltensbewertung gewährleistet. Wir bestimmten die Ereignisanzahl und -dauer von (i) dem Selbstpflegeverhalten des eigenen Kopfes oder Körpers der Ameise, (ii) dem gegenüber Gruppenmitgliedern durchgeführten Allogrooming, (iii) dem von Gruppenmitgliedern erhaltenen Allogrooming, (iv) dem Giftaufnahmeverhalten aus der Acidopore in die Ameise Ameisenmaul, das von den Ameisen zur antimikrobiellen Behandlung verwendet wird37, und (v) Pellet-Ausschleusen von Sporenpellets. Diese enthalten die Sporen, die während der Fellpflege in der Unterkiefertasche gesammelt, verdichtet und als Pellets ausgestoßen werden. Wir haben auch andere Verhaltensweisen bewertet, die wir aufgrund ihrer kurzen Dauer (1 Frame, entspricht 1/15 s für Antennenschläge) oder ihres seltenen Auftretens (Nahrungsaustauschverhalten, Trohallaxis) nicht in die Analyse einbezogen haben. Wir haben kein aggressives Verhalten der Ameisen beobachtet. Darüber hinaus beobachteten wir die ersten 30 Minuten nach der Behandlung zweier Ameisengruppen (eine Ff- und eine FC-Beispielgruppe) im Detail hinsichtlich ihres Antennenverhaltens (das aufgrund ihrer kurzen Dauer als Ereignisse aufgezeichnet wurde), um diese nicht pflegenden Begegnungen mit der Fellpflege in Zusammenhang zu bringen Begegnungen.

Nach Ende des Experiments, also 90 Minuten nach der Behandlung der behandelten Individuen, quantifizierten wir die Anzahl der Sporen jeder der 594 Ameisen sowie die Sporen, die in den von den Ameisen produzierten Pellets verpackt waren. Die von jeder Ameisengruppe produzierten Pellets wurden zur Sporenquantifizierung gepoolt, was zu n = 77 Pellet-Pools führte (in keinem der 17 CC-Replikate, in drei fC-Replikaten und einem FC-Replikat wurden Pellets produziert, und eine Probe ging vor der Quantifizierung verloren ). Darüber hinaus haben wir die Sporenzahl von weiteren 75 Ameisen quantifiziert, die nicht im Experiment verwendet, sondern unmittelbar nach der Anwendung der F- oder F-Dosis eingefroren wurden (jeweils n = 30, davon 15 mit GFP- und 15 mit RFP-). markierte Sporen) und eine Kontrollbehandlung mit Triton Die GFP- und RFP-Verwendung erfolgte randomisiert über Ameisenbehandlungen, Farben und Replikate hinweg und die Probenetiketten enthielten keine Behandlungsinformationen.

Nach dem Einfrieren haben wir den Kopf jeder Ameise mit einem sauberen Skalpell entfernt und Kopf und Körper getrennt bearbeitet, um eindeutige Schätzungen zu erhalten (i) die Sporen, die sich während der Fellpflege in der Bauchtasche im Kopf jeder Ameise angesammelt haben, wo sie chemisch desinfiziert werden Gift, das die Ameisen aufgenommen haben, bevor sie als Pellets ausgestoßen wurden37, und (ii) die auf der Körperoberfläche der Ameise verbleibenden Sporen, die nicht aus dem Körper der mit Sporen behandelten Ameisen entfernte Sporen darstellen, sowie eine Kontamination des Nestkameradenkörpers durch Kreuzkontamination ( Ergänzende Abbildung 1; siehe auch unten). Für jede der 1415 Proben (1338 Ameisensektionsproben und 77 Pelletpools) haben wir gleichzeitig die absolute Anzahl der GFP- und RFP-markierten Sporen durch einen Multiplex-Tröpfchen-Digital-PCR-Assay (ddPCR) ermittelt.

Zu diesem Zweck wurden alle Proben in einem TissueLyser II (Qiagen) unter Verwendung einer Mischung aus einer 2,8 mm Keramik (VWR), fünf 1 mm Zirkonoxid (BioSpec Products) und ca. 1 mm homogenisiert. 100 mg Glasperlen (425–600 µm; Sigma), in zwei Schritten (2 × 2 min bei 30 Hz), wie in Lit. 21. Die Gesamt-DNA wurde mit dem Qiagen DNeasy96 Blood and Tissue Kit gemäß den Anweisungen des Herstellers extrahiert, mit einem endgültigen Elutionsvolumen von 50 µl Buffer AE. Um eine absolute Quantifizierung der beiden markierten Sporenvarianten gleichzeitig durchzuführen, haben wir einen Multiplex-ddPCR-Sondentest entwickelt, der auf die Einzelkopie-mRFP1- (KX176868.1) und Einzelkopie-eGFP-Gensequenzen (NC 025025.1) abzielt. Primer und Sonden wurden mit Primer3Plus68 entwickelt und amplifizierten nachweislich ausschließlich das jeweilige Gen von Interesse. Die genomische DNA wurde mit den Enzymen EcoRI-HF und HindIII-HF (beide New England Biolabs) im Rahmen der 20-µl-ddPCR-Reaktion verdaut, bestehend aus: 10 µl 2x ddPCR Supermix für Sonden (Bio-Rad), 14 pmol beider eGFP-Primer ( vorwärts: 5′-AAGAACGGCATCAAGGTGAA-3′, rückwärts: 5′-GTGCTCAGGTAGTGGTTGTC-3′; Sigma), 18 pmol beider mRFP1-Primer69 (vorwärts: 5′-CTGTCCCCTCAGTTCCAGTA-3′, rückwärts: 5′-CCGTCCTCGAAGTTCATCAC-3′; Sigma), 5 pmol eGFP-Sonde (5′-[HEX]CAGCTCGCCGACCACTACCAGCAGAAC-3′ [BHQ1], Sigma), 5 pmol mRFP1-Sonde (5′-[6FAM]AGCACCCCGCCGACATCCCCG-3′ [BHQ1], Sigma), 10 Jeweils EcoRI-HF und HindIII-HF (beide New England Biolabs), 2,8 µl nukleasefreies Wasser (Sigma) und 2 µl DNA-Matrize. Die Tröpfchenerzeugung erfolgte mit dem QX200-Tröpfchengenerator (Bio-Rad) gemäß den Empfehlungen des Herstellers.

Die Tröpfchen wurden zur PCR-Amplifikation in einem T100 Thermal Cycler (Bio-Rad) in eine 96-Well-Platte (Eppendorf) überführt. Die Zyklusbedingungen waren wie folgt: Enzymaktivierung für 10 Minuten bei 95 °C, gefolgt von 40 Zyklen von 30 Sekunden bei 94 °C und 1 Minute bei 56 °C, gefolgt von Enzymdeaktivierung für 10 Minuten bei 98 °C. Für das gesamte Protokoll wurde die Rampenrate auf 2 °C/Sek. eingestellt. Nach der PCR-Amplifikation wurde die PCR-Platte zum Auslesen positiver und negativer Tröpfchen in einen QX200-Tröpfchenleser (Bio-Rad) gegeben. Die Datenanalyse wurde mit der QuantaSoft™ Analysis Pro Software (Bio-Rad, Version 1.0) durchgeführt. Die Schwellenwerte wurden manuell auf 3000 für FAM (Reporter für mRFP1) und 2000 für HEX (Reporter für eGFP) eingestellt. Proben mit einer Gesamttropfenzahl von <10.000 wurden wiederholt. Hintergrundrauschen bei der Quantifizierung von Sporen wurde als die maximale Anzahl der im Nicht-Zielkanal gelesenen Kopien definiert (d. h. Lesevorgänge im FAM-Kanal für eGFP-Exposition und Lesevorgänge im HEX-Kanal für mRFP1-Exposition). Werte unterhalb des Hintergrundrauschens (8 Kopien für mRFP1 und 12 für eGFP) wurden nicht berücksichtigt. Die Ergebnisse werden von der Software als Kopien/20 µl-Well ausgegeben, woraus wir dann die absolute Anzahl der Sporen pro Probe (z. B. Ameisenkopf, -körper oder -pellet) berechnet haben.

Wir fanden heraus, dass nur <20 % der ursprünglich aufgetragenen Sporen nach 90 Minuten der sozialen Interaktion auf dem Körper der mit Sporen behandelten Personen verblieben (F: Median 27497 Sporen, CI 24254 – 32421, n = 66; f: Median). 13710 Sporen, CI 9141–17120, n = 65). Darüber hinaus ca. Jede zweite mit Sporen behandelte Ameise erkrankte auch an einer geringen Sporenzahl des anderen behandelten Individuums (Sporenzahl im Falle einer Übertragung; F: Median 84 Sporen, CI 47–119, n = 41; f: 71,5 Sporen, CI 11,5–98, n = 28), was einem Bruchteil von 0,3 % (F) bis 0,5 % (f) der endgültigen Sporenbelastung entspricht, die noch von der eigenen Exposition übrig geblieben ist. Nestkameraden infizierten sich häufiger mit dem Erreger. Nach der 90-minütigen Interaktion mit den mit Sporen behandelten Ameisen entdeckten wir Sporen auf den Körpern von 84 % der Nestkameraden (275 von 328 unbehandelten Nestkameraden aus den 82 Gruppen mit mindestens einer mit Krankheitserregern behandelten Ameise). Auch hier war die Anzahl der übertragenen Sporen sehr gering, mit einem Median von 96 Sporen (CI 83–102, n = 275) pro Nestkamerad, der sich mit Sporen infiziert hatte. Fast alle Nestkameraden (311/328, 95 %) hatten Sporen in ihrem Kopf gesammelt, mit einem Median von 1453 Sporen (CI 942–1836), was ihre jüngste Pflegeaktivität widerspiegelt (ergänzende Abbildung 4).

Wir haben einen konservativen Ansatz verwendet, um den Fehler zu bewerten, den wir einführen, indem wir alle durch ddPCR quantifizierten Sporen aus den Kopfproben der Nestkameraden als in der Infrabukkaltasche gesammelte Sporen verbuchten, während einige möglicherweise äußerlich an der Kopfkapsel hafteten. Zu diesem Zweck haben wir zwei weitere Replikate der Behandlungsgruppe mit der höchsten Gesamtsporenbelastung (FF) erstellt und die Sporenzahl analysiert, die nach 90-minütiger Interaktion mit den beiden F auf der Außenseite der Kopfkapsel der vier Nestkameraden nachweisbar war -Individuen durch Fluoreszenz-Stereomikroskopie (Leica MZ16 FA mit Filter Cube: ET DsRed; Software: Leica Application Suite Advanced Fluoreszenz 2.3.0; wie in41). Im Gegensatz zum Hauptexperiment behandelten wir hier beide F-Individuen mit den RFP-markierten Sporen, da (i) diese Markierung deutlich mit der Autofluoreszenz der Ameisenkutikula kontrastiert und (ii) uns nur die Gesamtzahl der Sporen interessierte das würde sich an der Kopfkapsel der Nestkameraden festsetzen. Wir untersuchten die Kopfkapsel der acht Nestkameraden sorgfältig auf das Vorhandensein fluoreszierender Sporen, indem wir jeden Nestkameradenkopf 30 Minuten lang untersuchten. Obwohl wir nicht ausschließen können, dass einige Sporen möglicherweise übersehen wurden, zeigte dies deutlich, dass die Kontamination der Kopfkapsel des Nestkameraden auf sehr wenige Sporen beschränkt war, die sich beispielsweise um die Augen oder auf der Antenne befanden. Bei 3 von 8 Nestkameraden konnten wir keine Sporen feststellen, und die Nestkameraden, die Sporen hatten, hatten im Mittel 3 und maximal 4 Sporen. Daher können wir immer dann, wenn wir in unserem Experiment mit der ddPCR-Methode mehr als 4 Sporen in einer Nestkameradenkopfprobe quantifiziert haben, mit Sicherheit davon ausgehen, dass sich die Sporen in der infrabukkalen Tasche befinden. Angesichts der Tatsache, dass die Nestkameraden aller Behandlungsgruppen im Mittel etwa 1500 Sporen in ihrer Kopfprobe hatten, halten wir den durch unsere Methode verursachten Lärm für sehr gering.

Für jede der mit Sporen behandelten Ameisen (F, f) schätzten wir die aktuelle Sporenlastkontamination auf ihrem Körper mit einer Auflösung von 30-s-Zeitfenstern im 90-minütigen Nachbehandlungszeitraum (insgesamt 180 Zeitfenster) aus: (i) die Summe der GFP- und RFP-Sporenzahlen, die am Ende des Experiments auf seinem Körper verblieben sind, (ii) die Zeit, in der es seinen Körper selbst gepflegt hat und von anderen gepflegt wurde, und (iii) die anfängliche Verteilung der Sporenlasten nach F- und F-Behandlung, quantifiziert für die 30 direkt nach der Exposition eingefrorenen F- und F-Arbeiter. Anhand eines mathematischen Modells dafür, wie die Anzahl der Sporen einer Ameise mit der Fellpflege abnehmen könnte (Sporenzerfallsmodell), kann man die Sporenbelastung jeder Ameise aus der verbleibenden gemessenen Sporenzahl (i) und der Reihenfolge der Fellpflegeereignisse zurückrechnen (ii), zu jedem Zeitpunkt t während des Experiments. Wenn die Sporenbelastung für alle F- und alle F-Ameisen auf den Beginn des Experiments zurückgerechnet wird, sollten sie die experimentell gemessenen Verteilungen (iii) wiederherstellen. Die letzte Tatsache ermöglichte es uns, ein bestes Sporenzerfallsmodell auszuwählen und dessen Parameter anzupassen, sodass die Sporenbelastung anschließend jederzeit während des Experiments unterstellt werden konnte.

Um das beste Modell zu finden, haben wir zunächst einfache Modelle für den Sporenzerfall in Betracht gezogen, bei denen die Sporen beim Putzen mit einer Kinetik nullter Ordnung (konstante Geschwindigkeit) oder erster Ordnung (exponentiell) abnehmen. Diese beiden einfachen Modelle zeigten entweder ein problematisches Grenzverhalten oder konnten die gemessenen anfänglichen Sporenverteilungen nicht reproduzieren. Diese Mängel werden auf natürliche Weise durch das vom FRM Typ II inspirierte Sporenzerfallsmodell behoben, das auch als h = 1-Hill-Funktion oder Michaelis-Menten-Reaktionskinetik bekannt ist. Hier entfernen die Ameisen die Sporen (S) im Laufe der Zeit als dS/dt = −vS/(S + K), wobei die Konstanten v und K angepasst werden müssen, wobei t die Zeit ist, während der die Ameise gepflegt wird, wobei das Putzen eingeschlossen ist sowohl Allogrooming (richtige Berücksichtigung von Ereignissen, bei denen mehrere Ameisen gleichzeitig eine einzelne Zielameise pflegen) als auch Körperselbstpflege. Bei hoher Sporenlast (S >> K) auf dem Körper des kontaminierten Individuums erfolgt die Entfernung durch die Ameisen durch Fellpflege mit einer maximalen Geschwindigkeit v (vermutlich gegeben durch die physikalische Grenze, wie schnell eine Ameise Sporen entfernen kann). Bei diesem Regime nimmt die Sporenzahl auf kontaminierten Ameisen linear mit der Zeit ab, in der sie gepflegt werden. Wenn die Sporenzahl weiter abnimmt (S << K), können pro Zeiteinheit weniger Sporen gefangen werden, sodass die Geschwindigkeit der Sporenentfernung proportional zur (begrenzenden) aktuellen Belastung S wird und somit die Sporenzahl mit der Zeit exponentiell abnimmt. K, in der Michaelis-Menten-Kinetik als Dissoziationskonstante bekannt, gibt den Übergang zwischen dem exponentiellen und dem linearen Regime an. Wir haben die Parameter v und K aus unseren experimentellen Daten angepasst, sodass die vom Modell vorhergesagten, rückberechneten Anfangsverteilungen der Sporenlasten die beste Übereinstimmung mit den anfänglichen Sporenlastverteilungen zeigten, die aus der Quantifizierung der Sporen der F- und f- Ameisen direkt nach der Exposition (Einzelheiten siehe Ergänzungstabelle 3). Die beiden Parameter werden so gewählt, dass sie am besten zu zwei Momenten (Median und SD) für jede der beiden Verteilungen passen (Anfangslastverteilung für F- und f-Ameisen), dh, zwei Parameter werden so gewählt, dass sie vier Randbedingungen am besten erfüllen. Wir haben überprüft, ob die angepassten Werte eindeutig eingeschränkt sind, indem wir das gesamte 2D-Gitter im Parameterraum gescannt und ein einzelnes klares Optimum der Anpassungsverlustfunktion beobachtet haben. Die Robustheit der v,K-Parameterschätzungen in Bezug auf die Wahl der Optimierungskriterien (hier Anpassung des Medians und der Standardabweichung der Verteilungen) wurde weiter bestätigt, indem ähnliche Werte durch Minimierung des Abstands der Erdbewegungsmaschinen zwischen den Verteilungen ermittelt wurden.

In einem Folgeexperiment haben wir getestet, ob die Verhinderung der Wahl der Ameisen zwischen behandelten Ameisen ihre Sporenentfernungseffizienz verringern würde, was durch die geringere Sporenentfernung in Gruppen mit schlechterer Auswahl im Vergleich zu Gruppen mit Ameisen mit besserer Auswahl im Hauptexperiment nahegelegt wird ( Abb. 7a). In diesem funktionalen Knock-out-Experiment haben wir entweder wie oben Ameisengruppen aufgebaut, die aus 4 Nestkameraden und 2 behandelten Individuen bestehen (Situation der freien Wahl), oder wir haben die Anordnung in zwei Hälften geteilt, sodass sie nur aus 2 Nestkameraden und 1 behandelten Individuum besteht (Nr -Wahlsituation). In den Auswahlsituationen wurde eine der Ameisen immer mit der hohen Dosis (F; 1 × 109 Sporen pro ml) und die zweite entweder mit (i) der Kontrollsuspension C (einfache Wahl) oder (ii) einer niedrigeren Dosis behandelt Sporendosis (¼ F oder ½ F, d. h. 2,5 × 108 bzw. 5 × 108 Sporen pro ml, was einer mäßigen Auswahlschwierigkeit entspricht) oder (iii) mit der gleichen F-Dosis (schwierige Auswahl). Die No-Choice-Situationen enthielten eine Ameise, die mit einer der drei Sporendosierungen (F, ½ F, ¼ F) behandelt wurde. Wir haben insgesamt 98 Ameisengruppen analysiert (14 replizieren jede der 7 Situationen, insgesamt n = 462 Ameisen, davon 308N). 16–24 Stunden vor dem Experiment wurden die Ameisen wie oben farblich gekennzeichnet, wobei jedoch alle N die gleiche Farbe erhielten. Um die maximale Pflegeaktivität abzudecken (Abb. 4a), haben wir die Schalen 20 Minuten nach der Exposition eingefroren und alle Nestkameradenköpfe und Pellets pro Schale für die anschließende Quantifizierung der Pathogenbelastung gesammelt, um alle von der Gruppe entfernten Sporen zu quantifizieren. Zu diesem Zweck extrahierten wir die DNA der 98 Proben wie oben beschrieben, mit der Ausnahme, dass die Glühtemperatur auf 60 °C eingestellt war, die Schwellenwerte für FAM auf 2200 und für HEX auf 1800 festgelegt waren und der Rauschpegel sowohl für mRFP1 als auch für mRFP1 3 Kopien betrug eGFP. Für die DNA-Extraktion stellten wir gleiche Bedingungen zwischen der Wahl- und der Nicht-Wahl-Situation sicher, indem wir zwei Arbeiterköpfe aus der Stammkolonie zu den einzigen zwei Nestkameradenköpfen in den 42 Nicht-Wahlgruppen hinzufügten, die die gleiche Menge an Wirtsgewebe enthielten wie die vier Nestkameraden Köpfe in den Wahlsituationen (n = 56).

Statistische Datenanalysen wurden in R v.3.6.3 und Matlab v.2016b durchgeführt. Für jedes Modell haben wir Modellannahmen (z. B. Restnormalität und Heterogenität, keine Multikollinearität, keine Überdispersion) und einflussreiche Fälle überprüft. Wir haben verallgemeinerte lineare gemischte Modelle mit glmmTMB70 und lme471 sowie DHARMa72 als Diagnosewerkzeug erstellt. Darüber hinaus haben wir Tidyverse73, Forcats74, Data.table75 und Stringr76 für die Datenformatierung sowie stats77 und Multcomp78 für statistische Zusammenfassungen und Schlussfolgerungen verwendet. Effektgrößen79 wurden mit den R-Paketen effectsize80, rcompanion81 und rstatix82 berechnet. Wenn mehrere Schlussfolgerungen gezogen wurden, wurden alle Signifikanzwerte mithilfe des Benjamini-Hochberg-Verfahrens korrigiert, um eine Falscherkennungsrate von 5 % zu verhindern83. Angepasste p-Werte werden angegeben und sind alle zweiseitig, mit Ausnahme des Wahlpräventionsexperiments (Abb. 7b), das auf einer aus dem Hauptexperiment abgeleiteten A-priori-Hypothese aufbaute. Exakte p-Werte werden angegeben, wenn sie größer als 1e−11 sind. Diagramme wurden mit den R-Paketen ggplot284, cowplot85, ggpubr86 und scales87 sowie Matlab v.2016b (Math-Works) erstellt.

Für jede der 594 Ameisen in 99 Replikaten (Ergänzungstabelle 1) haben wir getestet, ob die effektive Zeit der Selbstpflege von Körper und Kopf, der Giftaufnahme, der Allogrooming sowie der erhaltenen Allogrooming (Abb. 1b – d, ergänzende Abb. 2 und). Ergänzungstabelle 2) unterschied sich zwischen der Zeit vor und nach der Behandlung durch gepaarte Wilcoxon-Tests je nach individueller Behandlung, d (N). Für die Nestkameraden haben wir weiter analysiert, ob die Zeit, die sie mit der Selbstpflege verbrachten, von der Behandlung der Ameise, die sie gepflegt hatten, oder von der Person, die sie zuletzt gepflegt hatte (mit einem maximalen Zeitfenster von 3 Minuten vor der Selbstpflege), abhängig war von Kruskal-Wallis-Tests, gefolgt von Post-hoc-Vergleichen (ergänzende Abbildung 3).

Für jedes Pflegeereignis, bei dem sich ein unbehandelter Nestkamerad dafür entschied, eine der beiden mit Sporen behandelten Ameisen zu pflegen (n = 5001 individuelle Pflegeentscheidungen, die vom 196N aus den 49 Wiederholungen mit zwei mit Sporen behandelten Individuen durchgeführt wurden), haben wir die aktuelle Sporenbelastung berechnet Beide behandelten Ameisen unter Verwendung des oben beschriebenen Typ-II-Funktionsreaktionsmodells. Für jede Pflegewahl haben wir den aktuellen Sporenanteil auf der gepflegten Ameise als aktuelle Sporenlast der Zielameise gegenüber der gesamten aktuellen Sporenlast beider behandelten Ameisen abgeleitet und die beobachtete Verteilung mit einer Nullerwartung einer gleichmäßigen Zufallsauswahl verglichen (Abb. 2c). ) durch einen Kolmogorov-Smirnov-Test. Wir haben außerdem einen möglichen Zusammenhang zwischen der Dauer der Pflegeereignisse und dem Sporenbelastungsanteil der gepflegten Person getestet, indem wir alle Pflegeereignisse in zehn Kategorien des aktuellen Sporenanteils der gepflegten Person eingeteilt und gezählt haben, wie viele Ereignisse einer bestimmten Dauer in jede Kategorie fielen Kategorie, gefolgt von Kolmogorov-Smirnov-Tests (Abb. 2d).

Wir testeten durch logistische Regression, ob die Dauer der Fellpflege der Ameise mit den jeweils markierten Sporen (GFP vs. RFP) das Vorhandensein dieser Sporen im Kopf von Nestkameraden aus den 82 Gruppen mit mindestens einem mit Sporen behandelten Individuum vorhersagte (FF). , Ff, ff, FC, fC; n = 328 N, von denen 196 Kontakt zu zwei mit Sporen behandelten Personen hatten, was zu einer Gesamtzahl von n = 524 Datenpunkten führte (ergänzende Abbildung 4a). Wir führten außerdem Spearman-Rank-Korrelationen zwischen durch die Anzahl der in den Köpfen der Nestkameraden nachgewiesenen Sporen und die Zeit, die sie in verschiedenen Abständen vor dem Ende des Experiments gepflegt hatten (ergänzende Abbildung 4b).

Wir testeten durch lineare Regression, ob die Anzahl der pro Gruppe produzierten Pellets (einschließlich nur Gruppen, die mindestens ein pathogenexponiertes Individuum FF, Ff, ff, FC, ff enthielten; n = 82 Replikate, da die CC-Gruppen keine Pellets produzierten) betrug abhängig von der Gruppenbehandlung und ob sich die Anzahl der Sporen pro Pellet zwischen den Behandlungsgruppen unterschied, unter Verwendung eines Kruskal-Wallis-Tests (ergänzende Abbildung 5a). Für alle beobachteten 45 Pellet-Ausstoßungen durch Nestkameraden, die das zweite bis vierte ausgestoßene Pellet desselben Individuums darstellten, testeten wir mithilfe des Kruskal-Wallis-Tests, ob die Zeit, die die Ameise zwischen beobachteten aufeinanderfolgenden Pelletproduktionen mit Allogrooming verbracht hatte, von der Phase des Experiments abhing (Ergänzende Abbildung 5b).

Für Gruppen, in denen die beiden behandelten Ameisen unterschiedliche anfängliche Sporendosen erhielten (Ff, FC, fC; n = 4915 Pflegeereignisse von 196N aus 49 Wiederholungen), testeten wir, ob die Präferenz des Nestkameraden, das Individuum mit der höheren Belastung zu pflegen, vorhergesagt werden konnte Unterschied der anfänglichen Sporenbelastung der beiden mit Sporen behandelten Individuen (ergänzende Abbildung 7), durch Berechnung des logarithmischen Odds-Verhältnisses, dass die Nestkameraden das Individuum mit der höheren anfänglich angewendeten Sporendosis pflegen (F in Ff, F in FC, f in fC). ). Wir haben außerdem alle Pflegeentscheidungen der Nestkameraden gegenüber den beiden behandelten Ameisen berechnet (insgesamt 8129 Pflegeentscheidungen durch 328 N, davon 5001 Pflegeereignisse gegenüber dem derzeit höher belasteten Individuum durch die 196 N in den 49 Wiederholungen mit zwei Sporen). behandelte Individuen FF,Ff, ff; und 3128 Grooming-Ereignisse in Richtung des sporenbeladenen Individuums durch 132N in den 33 Replikaten mit einem sporen- und einem kontrollbehandelten FC,fC), das logarithmische Odds-Verhältnis, um das Individuum mit dem Strom zu pflegen höhere Sporenbelastung. Wir haben Spearman-Rang-Korrelationen berechnet, um zu bestimmen, wie das logarithmische Odds-Verhältnis für die Pflege des aktuell höher belasteten Individuums von der Differenz der Sporenbelastung zwischen den beiden behandelten Individuen für alle Behandlungsgruppen (Abb. 6a) und separat für Gruppen mit nur einer oder zwei Personen abhängt mit Sporen behandelte Personen (ergänzende Abbildung 9). Wir haben außerdem die Beziehung zwischen der Pflege, die eine Ameise in letzter Zeit von anderen erhalten hat, und ihrer eigenen Neigung, als Nächstes andere zu pflegen, ermittelt, indem wir ihr logarithmisches Odds-Verhältnis für die Durchführung der Allogrooming selbst als Funktion der Zeit seit der letzten Pflege durch andere berechnet haben (Abb. 6b). und ergänzende Abb. 10). Die Abhängigkeit der Fellpflegepräferenz von der Zeitverzögerung wurde durch Spearman-Rank-Korrelationen bewertet.

Wir haben die Beziehung zwischen der Präferenz für die Pflege der Nestkameraden und der Effizienz der Sporenentfernung ermittelt, d. h. der Summe der aus den Köpfen der Nestkameraden entnommenen Sporen (n = 328 N Kopfproben) und den pro Gruppe produzierten Pellets (n = 77 Pellet-Pools) im Verhältnis zur Gesamtzahl der Sporen quantifiziert aus allen Ameisen und Pellets im Replikat. Wir haben getestet, ob die Sporenentfernung mit dem Grad der Pflegepräferenz gegenüber dem aktuell stärker belasteten Individuum in der Gruppe korreliert, indem wir ein lineares Funktionsmodell für alle Gruppen mit mindestens einem mit Sporen behandelten Individuum angepasst haben (Abb. 7a; n = 82 Wiederholungen). oder separat für Gruppen mit zwei sporenbehandelten Individuen (FF, Ff, ff; n = 49 Replikate) und für Gruppen mit einem sporenbehandelten und einem scheinbehandelten Individuum (FC, fC; n = 33 Replikate; ergänzende Abb. 11). Da diese Analyse zeigte, dass Gruppen mit einer höheren Pflegepräferenz gegenüber Personen mit höherer Belastung (bessere Auswahl) eine höhere Sporenentfernungseffizienz aufwiesen, testeten wir in unserem funktionalen Knock-out-Experiment die A-priori-Hypothese, dass Gruppen mit freier Wahl in der Lage wären, mehr zu entfernen Sporen als Gruppen, die von der Auswahl ausgeschlossen wurden, indem das Verhältnis der Sporen, die in passenden Setups mit und ohne Auswahl entfernt wurden, berechnet wurde. Wir haben die Signifikanz dieses Verhältnisses (Teststatistik) mithilfe eines Bootstrap-Tests gegen eine Nullverteilung bewertet, bei der die Teststatistik durch zufälliges Mischen der Replikatbezeichnungen für freie Wahl und keine Wahl berechnet wird.

Die Ergänzenden Informationen enthalten eine detaillierte Beschreibung aller statistischen Tests in den Ergänzenden Anmerkungen 3 sowie alle Bestelldetails in der Ergänzenden Tabelle 4. Die Quelldaten zu unseren Analysen werden als Quelldatendateien bereitgestellt, der Code ist unter GitHub https:/ verfügbar. /zenodo.org/badge/latestdoi/609868953, wobei die Eingabe-Rohdatendateien für den Code unter https://research-explorer.ista.ac.at/record/12945 zugänglich sind.

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Die in dieser Studie generierten Daten werden diesem Dokument als Quelldatendateien zur Verfügung gestellt. Darüber hinaus wurden rohe Eingabedatendateien für den Code in der Research Explorer-Datenbank des Institute of Science and Technology Austria unter https://research-explorer.ista.ac.at/record/12945 hinterlegt. Quelldaten werden mit diesem Dokument bereitgestellt.

Auf GitHub stellen wir einen vollständigen Code für (i) die statistische Analyse unserer experimentellen Daten und (ii) für die Schlussfolgerung der Modelle für das Sporenentfernungsverhalten in den in unserer Arbeit untersuchten Ameisengruppen und für die stochastische Simulation bereit dieser Modelle. Ersteres kann verwendet werden, um Datentabellen aus Ausgabedateien von Verhaltensanmerkungssoftware und Sporenmessungen zu generieren sowie statistische Analysen und Diagramme für die experimentelle Datenanalyse zu erstellen. Letzterer führt drei Aufgaben aus: (1) Liest und analysiert die experimentellen Eingabedateien statistisch und speichert das Ergebnis der Analyse in Form ausreichender Statistiken; (2) Verwendet die Ausgabe der statistischen Analyse, um ein Modell eines bestimmten Typs abzuleiten; und (3) verwendet die abgeleiteten Raten aus dem vorherigen Schritt zusammen mit dem Anfangssegment der experimentellen Daten, um eine stochastische Simulation des abgeleiteten Modells zu initialisieren und auszuführen. Der Code ist unter https://zenodo.org/badge/latestdoi/609868953 verfügbar.

Petkova, MD, Tkačik, G., Bialek, W., Wieschaus, EF & Gregor, T. Optimale Dekodierung zellulärer Identitäten in einem genetischen Netzwerk. Zelle 176, 844–855.e815 (2019).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Tkačik, G. et al. Suche nach kollektivem Verhalten in einem großen Netzwerk sensorischer Neuronen. PLoS Comput. Biol. 10, e1003408 (2014).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Schneidman, E., Berry, MJ, Segev, R. & Bialek, W. Schwache paarweise Korrelationen implizieren stark korrelierte Netzwerkzustände in einer neuronalen Population. Natur 440, 1007–1012 (2006).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Boocock, D., Hino, N., Ruzickova, N., Hirashima, T. & Hannezo, E. Theorie der mechanochemischen Strukturierung und optimalen Migration in Zellmonoschichten. Nat. Physik. 17, 267–274 (2021).

Artikel CAS Google Scholar

Gregor, T., Fujimoto, K., Masaki, N. & Sawai, S. Der Beginn kollektiven Verhaltens bei sozialen Amöben. Wissenschaft 328, 1021–1025 (2010).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bonabeau, E., Theraulaz, G., Deneubourg, JL, Aron, S. & Camazine, S. Selbstorganisation bei sozialen Insekten. Trends Ecol. Entwicklung 12, 188–193 (1997).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Couzin, ID & Krause, J. Advances in the Study of Behavior Vol. 32 (Hrsg. PJB Slater, JS Rosenblatt, CT Snowdown und TJ Roper) 1–76 (Academic Press, 2003).

Perez-Escudero, A. & de Polavieja, GG Kollektives Tierverhalten aus Bayes'scher Schätzung und Wahrscheinlichkeitsabgleich. Nat. Präz. 10, 1038 (2011).

Google Scholar

Bialek, W. et al. Statistische Mechanik für natürliche Vogelschwärme. Proz. Natl Acad. Wissenschaft. USA 109, 4786–4791 (2012).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Berdahl, A., Torney, CJ, Ioannou, CC, Faria, JJ & Couzin, ID Neue Wahrnehmung komplexer Umgebungen durch mobile Tiergruppen. Wissenschaft 339, 574–576 (2013).

Artikel ADS CAS PubMed Google Scholar

Cavagna, A. & Giardina, I. Vogelschwärme als kondensierte Materie. Annu. Rev. Kondensatoren. Materiephysik. 5, 183–207 (2014).

Artikel ADS CAS Google Scholar

Detrain, C. & Deneubourg, J.-L. Selbstorganisierte Strukturen in einem Superorganismus: „Verhalten“ sich Ameisen wie Moleküle? Physik. Life Rev. 3, 162–187 (2006).

Artikel ADS Google Scholar

Heyde, A., Guo, L., Jost, C., Theraulaz, G. & Mahadevan, L. Selbstorganisierte Biotektonik von Termitennestern. Proz. Natl Acad. Wissenschaft. USA 118, e2006985118 (2021).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Mallon, E., Pratt, SC & Franks, N. Individuelle und kollektive Entscheidungsfindung bei der Auswahl des Nistplatzes durch die Ameise Leptothorax albipennis. Verhalten. Ökologisch. Soziobiol. 50, 352–359 (2001).

Artikel Google Scholar

Feinerman, O., Pinkoviezky, I., Gelblum, A., Fonio, E. & Gov, NS Die Physik des kooperativen Transports in Ameisengruppen. Nat. Physik. 14, 683–693 (2018).

Artikel CAS Google Scholar

Jeanson, R., Dussutour, A. & Fourcassié, V. Schlüsselfaktoren für die Entstehung kollektiver Entscheidungen bei Wirbellosen. Vorderseite. Neurosci. 6, 121 (2012).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Detrain, C. & Deneubourg, J.-L. Kollektive Entscheidungs- und Nahrungssuchmuster bei Ameisen und Honigbienen. Adv. Insektenphysiologie. 35, 123–173 (2008).

Artikel Google Scholar

Chandrasekhar, A., Gordon, DM & Navlakha, S. Ein verteilter Algorithmus zur Wartung und Reparatur der Wegenetze von Baumameisen. Wissenschaft. Rep. 8, 9297 (2018).

Artikel ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Burchill, AT, Pavlic, TP, Pratt, SC & Reid, CR Weberameisen regulieren die Geschwindigkeit der Beuteabgabe während des kollektiven vertikalen Transports. bioRxiv https://doi.org/10.1101/2022.06.22.497253 (2022).

Cremer, S., Armitage, SAO & Schmid-Hempel, P. Soziale Immunität. Curr. Biol. 17, R693–R702 (2007).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Stroeymeyt, N. et al. Die Plastizität sozialer Netzwerke verringert die Krankheitsübertragung bei einem eusozialen Insekt. Science 362, 941–945 (2018).

Artikel ADS CAS PubMed Google Scholar

Geffre, AC et al. Das Honigbienenvirus verursacht kontextabhängige Veränderungen im Sozialverhalten des Wirts. Proz. Natl Acad. Wissenschaft. USA 117, 10406–10413 (2020).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Hughes, WOH, Eilenberg, J. & Boomsma, JJ Kompromisse beim Gruppenleben: Übertragung und Krankheitsresistenz bei Blattschneiderameisen. Proz. R. Soc. London. B 269, 1811–1819 (2002).

Artikel Google Scholar

Reber, A., Purcell, J., Buechel, SD, Buri, P. & Chapuisat, M. Der Ausdruck und die Wirkung antimykotischer Fellpflege bei Ameisen. J. Evol. Biol. 24, 954–964 (2011).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Rosengaus, RB, Maxmen, AB, Coates, LE & Traniello, JFA Krankheitsresistenz: ein Vorteil der Sozialität bei der Feuchtholztermite Zootermopsis angusticollis (Isoptera: Termopsidae). Verhalten. Ökologisch. Soziobiol. 44, 125–134 (1998).

Artikel Google Scholar

Liu, L. et al. Der Einfluss des Allogrooming-Verhaltens auf die individuelle angeborene Immunität bei der unterirdischen Termite Reticulitermes chinensis (Isoptera: Rhinotermitidae). J. Insekt. Wissenschaft. 19, 6 (2019).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Wilson-Rich, N., Spivak, M., Fefferman, NH & Starks, PT Genetische, individuelle und Gruppenförderung der Krankheitsresistenz in Insektengesellschaften. Annu. Rev. Entomol. 54, 405–423 (2009).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Cremer, S., Pull, CD & Fuerst, MA Soziale Immunität: Entstehung und Entwicklung des Krankheitsschutzes auf Kolonieebene. Annu. Rev. Entomol. 63, 105–123 (2018).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Evans, JD & Spivak, M. Sozialisierte Medizin: individuelle und gemeinschaftliche Krankheitsbarrieren bei Honigbienen. J. Invertebr. Pathol. 103, S62–S72 (2010).

Artikel PubMed Google Scholar

Pull, CD & McMahon, DP Superorganismus-Immunität: ein wichtiger Übergang in der Evolution des Immunsystems. Vorderseite. Ökologisch. Entwicklung 8, 10.3389 (2020).

Liu, L., Zhao, XY, Tang, QB, Lei, CL & Huang, QY Die Mechanismen der sozialen Immunität gegen Pilzinfektionen bei eusozialen Insekten. 11(5), 244. Toxine 11, 244 (2019).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bod'ová, K., Mitchell, GJ, Harpaz, R., Schneidman, E. & Tkačik, G. Wahrscheinlichkeitsmodelle des individuellen und kollektiven Tierverhaltens. PLoS ONE 13, e0193049 (2018).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Theis, FJ, Ugelvig, LV, Marr, C. & Cremer, S. Gegensätzliche Auswirkungen von Allogrooming auf die Krankheitsübertragung in Ameisengesellschaften. Philos. Trans. R. Soc. B 370, 20140108 (2015).

Artikel Google Scholar

Pull, CD & Cremer, S. Mitbegründer von Ameisenköniginnen verhindern Krankheiten durch prophylaktisches Verhalten. BMC Evol. Biol. 17, 219 (2017).

Brütsch, T., Avril, A. & Chapuisat, M. Keine Beweise für soziale Immunität bei Mitbegründern von Königinnenvereinigungen. Wissenschaft. Rep. 7, 16262 (2017).

Artikel ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Ulrich, Y., Saragosti, J., Tokita, CK, Tarnita, CE & Kronauer, DJC Fitnessvorteile und aufkommende Arbeitsteilung zu Beginn des Gruppenlebens. Natur 560, 635–638.

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Tragust, S. et al. Ameisen desinfizieren pilzexponierte Brut durch orale Aufnahme und Verbreitung ihres Giftes. Curr. Biol. 23, 76–82 (2013).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Stock, M. et al. Umgehung der sozialen Immunität durch Krankheitserreger. Nat. Ökologisch. Entwicklung https://doi.org/10.1038/s41559-023-01981-6 (2023).

Chen, Y. et al. Die Wirkung von Ergosterol auf das Allogrooming-Verhalten von Termiten als Reaktion auf den entomopathogenen Pilz Metarhizium anisopliae. Insektenwissenschaft. 30, 185–196 (2023).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Hefetz, A. & Blum, MS Biosynthese und Akkumulation von Ameisensäure in der Giftdrüse der Zimmermannsameise Camponotus pennsylvanicus. Science 201, 454–455 (1978).

Artikel ADS CAS PubMed Google Scholar

Konrad, M. et al. Der soziale Transfer pathogener Pilze fördert die aktive Immunisierung in Ameisenkolonien. PLoS Biol. 10, e1001300 (2012).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Real, LA Die Kinetik der funktionellen Reaktion. Bin. Nat. 111, 289–300 (1977).

Artikel Google Scholar

Robinson, EJH, Feinerman, O. & Franks, NR Wie kollektive Vergleiche ohne individuelle Vergleiche der Optionen entstehen. Proz. R. Soc. B 281, 20140737 (2014).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Vander Meer, RK & Morel, L. In Pheromone Communication in Social Insects (Hrsg. ML Winston) p. 79–103 (Westview Press, 1998).

Berman, GJ Verhalten über Skalen hinweg messen. BMC Biol. 16, 23 (2018).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Marchetti, MC et al. Hydrodynamik weicher aktiver Materie. Rev. Mod. Physik. 85, 1143 (2013).

Artikel ADS CAS Google Scholar

Cremer, S. et al. Die Entwicklung der Invasivität bei Gartenameisen. PLoS ONE 3, e3838 (2008).

Artikel ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Mehlhorn, K. et al. Den Kompromiss zwischen Erforschung und Ausbeutung entschlüsseln: Eine Synthese menschlicher und tierischer Literatur. Entscheidung 2, 191–215 (2015).

Artikel Google Scholar

Hills, TT, Todd, PM, Lazer, D., Redish, AD & Couzin, ID Erforschung versus Ausbeutung in Raum, Geist und Gesellschaft. Trends Cogn. Wissenschaft. 19, 46–54 (2015).

Artikel PubMed Google Scholar

Chittka, L., Skorupski, P. & Raine, NE Kompromisse zwischen Geschwindigkeit und Genauigkeit bei der Entscheidungsfindung bei Tieren. Trends Ecol. Entwicklung 24, 400–407 (2009).

Artikel PubMed Google Scholar

Chittka, L., Dyer, AG, Bock, F. & Dornhaus, A. Bienen tauschen Geschwindigkeit bei der Nahrungssuche gegen Genauigkeit aus. Natur 424, 388–388 (2003).

Artikel ADS CAS PubMed Google Scholar

Moiron, M., Mathot, KJ & Dingemanse, NJ Ein mehrstufiger Ansatz zur Quantifizierung von Geschwindigkeits-Genauigkeits-Kompromissen bei Kohlmeisen (Parus Major). Verhalten. Ökologisch. 27, 1539–1546 (2016).

Artikel Google Scholar

Razin, N., Eckmann, J.-P. & Feinerman, O. Wüstenameisen erreichen eine zuverlässige Rekrutierung bei lauten Interaktionen. JR Soc. Schnittstelle 10, 20130079 (2013).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Pinter-Wollman, N. et al. Ernteameisen nutzen Interaktionen, um die Aktivierung und Verfügbarkeit von Futtersuchenden zu regulieren. Anim. Verhalten. 86, 197–207 (2013).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Gal, A. & Kronauer, DJC Die Entstehung einer kollektiven sensorischen Reaktionsschwelle in Ameisenkolonien. Proz. Natl Acad. Wissenschaft. USA 119, e2123076119 (2022).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Cruz, DPF, Maia, RD, Xavier, RS & De Castro, LN Die Rolle der Informationsbeschaffung und -verarbeitung bei der Entscheidungsfindung von Einzelpersonen innerhalb von Insektenkolonien. Syst. Res. 36, 461–475 (2019).

Artikel Google Scholar

Gordon, DM Messung kollektiven Verhaltens: ein ökologischer Ansatz. Theorie Biosci. 140, 353–360 (2019).

Artikel PubMed Google Scholar

Dell, AI et al. Automatisiertes bildbasiertes Tracking und seine Anwendung in der Ökologie. Trends Ecol. Entwicklung 29, 417–428 (2014).

Artikel PubMed Google Scholar

Choi, T., Pyenson, B., Liebig, J. & Pavlic, TP Jenseits der Verfolgung: Mithilfe von Deep Learning neuartige Interaktionen in biologischen Schwärmen entdecken. Artif. Lebensroboter. 27, 393–400 (2022).

Artikel Google Scholar

Cremer, S. & Sixt, M. Analogien in der Entwicklung individueller und sozialer Immunität. Philos. Trans. R. Soc. B 364, 129–142 (2009).

Artikel Google Scholar

Wheeler, WM Die Ameisenkolonie als Organismus. J. Morphol. 22, 307–325 (1911).

Artikel Google Scholar

Boomsma, JJ & Gawne, R. Superorganismalität und Kastendifferenzierung als Punkte ohne Wiederkehr: Wie die großen evolutionären Übergänge in der Übersetzung verloren gingen. Biol. Rev. 93, 28–54 (2018).

Artikel PubMed Google Scholar

Ugelvig, LV, Kronauer, DJC, Schrempf, A., Heinze, J. & Cremer, S. Eine schnelle Reaktion gegen Krankheitserreger in Ameisengesellschaften beruht auf einer hohen genetischen Vielfalt. Proz. R. Soc. London. B 277, 2821–2828 (2010).

Google Scholar

Angelone, S. & Bidochka, MJ Vielfalt und Häufigkeit entomopathogener Pilze in Ameisenkolonien. J. Invertebr. Pathol. 10, 1016 (2018).

Google Scholar

Casillas-Pérez, B. et al. Eine frühe Königininfektion prägt die Entwicklungsdynamik und induziert einen langfristigen Krankheitsschutz in entstehenden Ameisenkolonien. Ökologisch. Lette. 25, 89–100 (2022).

Artikel PubMed Google Scholar

Fang, W., Pei, Y. & Bidochka, MJ Transformation von Metarhizium anisopliae vermittelt durch Agrobacterium tumefaciens. Dürfen. J. Mikrobiol. 52, 623–626 (2006).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Péter, A. Solomon Coder (Version Beta 11.01.22): Eine einfache Lösung für die Verhaltenscodierung. https://solomon.andraspeter.com/ (2011).

Untergasser, A. et al. Primer3Plus, eine erweiterte Webschnittstelle zu Primer3. Nukleinsäuren Res. 35, W71–W74 (2007).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Metzler, S., Kirchner, J., Grasse, AV & Cremer, S. Kompromisse zwischen Immunität und Wettbewerbsfähigkeit im Kampf gegen männliche Ameisen. bioRxiv https://doi.org/10.1101/2023.1101.1130.526206 (2023).

Brooks, ME et al. glmmTMB gleicht Geschwindigkeit und Flexibilität zwischen Paketen für eine verallgemeinerte lineare gemischte Modellierung ohne Inflation aus. RJ. 9, 378–400 (2017).

Artikel Google Scholar

Bates, D., Maechler, M., Bolker, B. & Walker, S. Anpassung linearer Mixed-Effects-Modelle mit lme4. J. Stat. Softw. 67, 1–48 (2015).

Artikel Google Scholar

Hartig, F. DHARMa: Restdiagnostik für hierarchische (mehrstufige/gemischte) Regressionsmodelle. R-Paketversion 0.4.4. Dürfen. J. Mikrobiol. 52, 623–626 (2021).

Google Scholar

Wickham, H. et al. Willkommen im Tidyverse. J. Open Source Softw. 4, 1686 (2019).

Artikel ADS Google Scholar

Wickham, H. Forcats: Werkzeuge zum Arbeiten mit kategorialen Variablen (Faktoren). R-Paketversion 0.5.1. https://CRAN.R-project.org/package=forcats. (2021).

Dowle, M. & Srinivasan, A. Data.table: Erweiterung von „data.frame“. R-Paketversion 1.14.2. https://CRAN.R-project.org/package=data.table. (2021).

Wickham, H. Stringr: Einfache, konsistente Wrapper für gängige String-Operationen. R-Paketversion 1.4.0. https://CRAN.R-project.org/package=stringr. (2019).

Team, RCR: Eine Sprache und Umgebung für statistische Berechnungen. https://www.R-project.org/. (R Foundation for Statistical Computing, 2021).

Hothorn, T., Bretz, F. & Westfall, P. Simultane Inferenz in allgemeinen parametrischen Modellen. Biom. J. 50, 346–363 (2008).

Artikel MathSciNet PubMed MATH Google Scholar

King, BM, Rosopa, PJ & Minium, EW Statistisches Denken in den Verhaltenswissenschaften. 6. Aufl. (Wiley, 2011).

Ben-Shachar, M., Lüdecke, D. & Makowski, D. effectsize: Schätzung von Effektgrößenindizes und standardisierten Parametern. J. Open Source Softw. 5, 2815 (2020).

Artikel ADS Google Scholar

Mangiafico, S. rcompanion: Funktionen zur Unterstützung der Evaluierung von Extension Education-Programmen. R-Paketversion 2.4.15. https://CRAN.R-project.org/package=rcompanion. (2022).

Kassambara, A. rstatix: Pipe-freundliches Framework für grundlegende statistische Tests. R-Paketversion 0.7.0. https://CRAN.R-project.org/package=rstatix. (2021).

Benjamini, Y. & Hochberg, Y. Kontrolle der Falscherkennungsrate: ein praktischer und leistungsstarker Ansatz für Mehrfachtests. JR-Stat. Soc. B 57, 289–300 (1995).

MathSciNet MATH Google Scholar

Wickham, H. ggplot2: elegante Grafiken für die Datenanalyse. (Springer Verlag, 2016).

Wilke, C. cowplot: Optimiertes Plotthema und Plotanmerkungen für „ggplot2“. R-Paketversion 1.1.1. https://CRAN.R-project.org/package=cowplot. (2020).

Kassambara, A. ggpubr: „ggplot2“-basierte publikationsfertige Plots. R-Paketversion 0.4.0. https://CRAN.R-project.org/package=ggpubr. (2020).

Wickham, H. & Seidel, D. Skalen: Skalenfunktionen zur Visualisierung. R-Paketversion 1.2.0. https://CRAN.R-project.org/package=scales. (2022).

Referenzen herunterladen

Wir danken Mike Bidochka für die Pilzstämme, dem ISTA Social Immunity Team für die Ameisensammlung, Hanna Leitner für experimentelle und molekulare Unterstützung, Jennifer Robb und Lukas Lindorfer für die Mikroskopie und der LabSupport Facility am ISTA für allgemeine Laborunterstützung. Wir danken außerdem Victor Mireles, Iain Couzin, Fabian Theis und dem Social Immunity Team für ihr kontinuierliches Feedback sowie Michael Sixt, Yuko Ulrich, Koos Boomsma, Erika Dawson, Megan Kutzer und Hinrich Schulenburg für Kommentare zum Manuskript. Dieses Projekt wurde vom Europäischen Forschungsrat (ERC) im Rahmen des Forschungs- und Innovationsprogramms Horizon 2020 der Europäischen Union (Grant Nr. 771402; EPIDEMICSonCHIP) an SC von der Scientific Grant Agency der Slowakischen Republik (Grant Nr. 1/0521) gefördert /20) an KB und das Human Frontier Science Program (Grant Nr. RGP0065/2012) an GT.

Diese Autoren haben gleichermaßen beigetragen: Barbara Casillas-Pérez, Katarína Boďová.

ISTA (Institute of Science and Technology Austria), Am Campus 1, AT-3400, Klosterneuburg, Österreich

Barbara Casillas-Pérez, Anna V. Grasse, Gašper Tkačik & Sylvia Cremer

Abteilung für Mathematische Analyse und Numerik, Fakultät für Mathematik, Physik und Informatik, Comenius-Universität, Mlynska Dolina, SK-84248, Bratislava, Slowakei

Katarína Boďová

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

SC, BCP, KB und GT haben die Studie konzipiert. Experimentelle Daten wurden von BCP und AVG generiert, von BCP kuratiert und von BCP, KB und GT analysiert. Die Modellierung wurde von KB mit Eingabe von GT durchgeführt. Die Zahlen wurden von BCP und KB erstellt. Das Manuskript wurde von SC, GT, BCP und verfasst KB und von allen Autoren genehmigt. Die Finanzierung erfolgte durch SC, KB und GT

Korrespondenz mit Gašper Tkačik oder Sylvia Cremer.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Nature Communications dankt Peter Biedermann, Theodore Pavlic und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Eine Peer-Review-Datei ist verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht durch gesetzliche Vorschriften zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Casillas-Pérez, B., Boďová, K., Grasse, AV et al. Dynamische Pathogenerkennung und soziales Feedback prägen die kollektive Hygiene bei Ameisen. Nat Commun 14, 3232 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-38947-y

Zitat herunterladen

Eingegangen: 23. September 2022

Angenommen: 23. Mai 2023

Veröffentlicht: 03. Juni 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-38947-y

Jeder, mit dem Sie den folgenden Link teilen, kann diesen Inhalt lesen:

Leider ist für diesen Artikel derzeit kein Link zum Teilen verfügbar.

Bereitgestellt von der Content-Sharing-Initiative Springer Nature SharedIt

Durch das Absenden eines Kommentars erklären Sie sich damit einverstanden, unsere Nutzungsbedingungen und Community-Richtlinien einzuhalten. Wenn Sie etwas als missbräuchlich empfinden oder etwas nicht unseren Bedingungen oder Richtlinien entspricht, kennzeichnen Sie es bitte als unangemessen.